ГРИБ — это… Что такое ГРИБ?
гриб — гриб, а … Русское словесное ударение
гриб — гриб, а … Русский орфографический словарь
гриб — гриб/ … Морфемно-орфографический словарь
гриб — Что взял? Гриб съел… Словарь русских синонимов и сходных по смыслу выражений. под. ред. Н. Абрамова, М.: Русские словари, 1999. гриб грибочек, редуцент, лешье мясо Словарь русских синонимов … Словарь синонимов
ГРИБ — муж. губа зап. блица пск. растение более или менее мясистое, без веток, без листьев, без цвета; гриб состоит из корешка или пестика с мочками, и шляпки; испод шляпки: мездра, бухтарма. Губина, съедомые, снедные грибы; поганки или собачьи,… … Толковый словарь Даля
гриб — сущ., м., употр. сравн. часто Морфология: (нет) чего? гриба, чему? грибу, (вижу) что? гриб, чем? грибом, о чём? о грибе; мн. что? грибы, (нет) чего? грибов, чему? грибам, (вижу) что? грибы, чем? грибами, о чём? о грибах 1. Гриб это организм,… … Толковый словарь Дмитриева
ГРИБ — ГРИБ, а, муж. 1. Особый организм, не образующий цветков и семян и размножающийся спорами. Съедобный г. Ядовитый г. Поганый г. (поганка). Шляпка, ножка гриба. Белый г. Царство грибов (одна из четырёх высших сфер органического мира; спец.).… … Толковый словарь Ожегова
ГРИБ — (ри и ры), гриба, муж. Низшее споровое растение, состоящее б. ч. из ножки и шляпки. Грибы съедобные, несъедобные. Пирог с грибами. Сушеные грибы. Белый гриб (см. белый). || Твердый нарост на дереве, напоминающий по виду часть шляпки. ❖ Гриб… … Толковый словарь Ушакова
ГРИБ — Владимир Романович [15(28) янв. 1908 – 3 марта 1940) – сов. историк лит ры и эстетик. Кандидат в члены ВКП(б) (с 1939). Окончил Киевский юридич. ин т (1929) и лит. аспирантуру в Москве (1934). Вел педагогич. работу в ИФЛИ (1936–40). Разрабатывал… … Философская энциклопедия
гриб — а; м. 1. Особый организм, размножающийся спорами. Съедобные грибы. Ядовитые грибы. Поганый г. (=поганка). Шляпка, ножка гриба. Сушёные, соленые, маринованные грибы. Белый г. Красный г. (=подосиновик). Дождевой г. (белого цвета шарообразный с… … Энциклопедический словарь
гриб — Гриб съесть (разг. шутл.) потерпеть неудачу. Что грустишь? Опять гриб съел? Расти как грибы (разг.) расти, появляться в изобилии и очень быстро. Новые дома растут как грибы … Фразеологический словарь русского языка
Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018
Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Есть такие грибы — трутовики. С одной стороны, скажу я Вам, не хорошие такие грибы. Для дерева. Они целиком и полностью разрушают то дерево, на котором они поселились. Питаются они соком этого самого дерева до самой его кончины. Но это о грустном. Теперь история будет повеселее.
Трутовиков есть множество. Отличаются они друг от друга сильно и очень сильно. Некоторые твердые и несъедобные, а некоторые милые, мягкие и вкусные. Сегодня рассмотрим такой съедобный трутовик, как Трутовик чешуйчатый Polyporus squamosus.
Как выглядит Трутовик чешуйчатый Polyporus squamosus
Многие называют этот гриб Пестрец или Заячья губа. Пестрец — из-за окраса гриба — пестрого, благодаря частым темным чешуйкам на поверхности шляпки. Они расходятся от основания гриба и равномерно распостраняются по всей поверхности шляпки. Эти пестрые чешуйки легко снимаются, обнажая белостежную мякоть Трутовика чешуйчатого.
|
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Вот о Заячьей губе ничего достоверного сказать не могу. Вот что губа — то понятно, но при чем здесь зайцы… Впрочем, заячья так заячья.
Низ гриба, так называемый гименофор, трубчатый. Словно много-много маленьких соломинок одинаковой длинны обклеили всю нижнюю поверхность гриба. Каждую можно разглядеть и , при желании, в центр каждой можно ткнуть иголкой. Зачем? А чтобы было)))
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Где и как растет Трутовик чешуйчатый Polyporus squamosus
Этот гриб Вы никогда не встретите на земле. Точнее, если Трутовик чешуйчатый растет из земли — значит под землей находится останок дерева или его корень.
А вот на высоте от метра и до десяти метров — это пожалуйста.
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Этот гриб может облепить дерево с низу до верху:
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Только нужно понимать, какой гриб собирать, а какой уже нет. Трутовик чешуйчатый — вполне съедобный гриб, даже вкусный, но только в молодом возрасте. Как узнать в молодом он возрасте или уже нет? Нужно проткнуть его ножом. Если эта манипуляция не составила Вам труда, значит — это Ваша добыча, если нож вошел со скрипом или совсем уперся в гриб — значит на сегодня Вы свое счастье упустили.
Я обязательно рассмотрю подробнее все стадии созревания Трутовика чешуйчатого от примордии до подобия коры дерева. Но не сегодня.
Когда и на каких деревьях растет Трутовик чешуйчатый Polyporus squamosus
Трутовик чешуйчатый очень интересен тем, что растет он с весны до осени, требует только влажной погоды и стабильного тепла. В 2018 году я встретила первый трутовик чешуйчатый в последних числах апреля. Осенью — в начале ноября.
Как только проходит обильный дождь, отсчитываете 3-4 дня и можете отправляться к знакомым «грядкам» по свежий урожай Трутовика чешуйчатого. Я думаю, что стал вопрос про «грядки». Сейчас поясню.
Трутовик, при чем любой, разрушает дерево до тех пор, пока не добьется конечного результата, а это — полное разрушение. Пока не останется от дерева, на котором растет Трутовик чешуйчатый, ничего живого — до тех пор можете смело наведываться в это место по все новый и новый урожай.
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
| Трутовик чешуйчатый 2018. Polyporus squamosus 2018 |
Какие деревья любит Трутовик чешуйчатый? Основное, деревья должны быть лиственные, а впрочем их не много, перечислю самые распостраненные: клен американский (он же клен ясенелистный), тополь, осина, ива, ясень, орех.
И немного видео с эти замечательным грибом:
Читать «Дом в Черёмушках» — Коршунов Михаил Павлович — Страница 2
Выбрали осину и устроились под ней.
Запахло влажными листьями и подгнившими корневищами. Дождь шумел в листве дерева, осыпаясь на землю. Примял кустарники и цветы.
Вскоре из-за тучи проглянуло солнце и запалило лес тёплым светом.
Плеснули последние струи дождя. Деревья, трава, цветы начали пить чистую дождевую воду, вбирать в себя тёплый солнечный свет.
— Теперь грибы полезут, — сказал Гарька и предложил: — Дядя Лёня, пойдёмте в посёлок напрямик через лес.
— Пойдём, — согласился Леонид Аркадьевич.
Ему самому хотелось надышаться мокрым свежим лесом, хотелось ломиться напрямик через чащу, без дорог и тропинок.
Гарьке первому посчастливилось обнаружить гриб — жёлтую сыроежку, треснутую, словно заячья губа. Гарька был в восторге.
Леонид Аркадьевич сохранял спокойствие до тех пор, пока сам не нашёл у коряжистой моховины стайку лисичек.
Он поставил чемодан, снял очки, подышал на них, обтёр платком и вновь надел, после чего, поддёрнув брюки, опустился на корточки и выбрал из моха грибы.
С этого момента Леонида Аркадьевича, как говорят охотники, «захватило и повело в угон».
Он обломил себе палку и начал ворошить кучки лежалой листвы, ковыряться среди зарослей папоротника, внимательно осматривать места порубок. Чиркал спички и заглядывал в тёмные ельники.
Грибов всё прибавлялось: рыжики, подберёзовики, подосиновики.
— Куда складывать? — растерялся Гарька. — Сделаем из рубашки мешок?
— Из рубашки не годится, — сказал Леонид Аркадьевич. — Лучше используем майку.
И он вытащил из своего чемодана майку, низ её завязал узлом, а из плечиков получились ручки, как у кошёлки.
Гарька тащил теперь самодельную кошёлку с грибами, а Леонид Аркадьевич — чемоданы.
Что дядька, что племянник — оба были возбуждённые, всклокоченные. В волосах — старая паутина и хвоя, руки испачканы в земле.
Когда Гарька и Леонид Аркадьевич выбрались на опушку леса, вновь был синий солнечный день.
— Дядя Лёня, а от вас пар идёт, как от горячей каши! — засмеялся Гарька.
— И от тебя, братец ты мой, тоже идёт, как от горячей каши! — ответил Леонид Аркадьевич и тоже засмеялся.
Дядька и племянник дымились, просыхая на солнце.
Улицы в Черёмушках были с глубокими канавами, поросшими чертополохом и лопушником.
Лужи на тропинках стояли прозрачные и согретые. В них видны были корни деревьев, отпечатки велосипедных покрышек, следы босых ребячьих ног.
Гарька ещё издали заприметил знакомый дом, построенный по собственному проекту Жени, с узорными наличниками и расписными коньками на столбцах крыльца.
Но прежде всего зашли к Матрёне Ивановне, и тут случилось непредвиденное: муж Матрёны Ивановны, Яков Данилович, сообщил, что у жены разыгрался приступ аппендицита и её увезли в больницу.
— Но ничего, — утешил он Леонида Аркадьевича. — Ей уже лучше. Скоро вернётся и будет вам готовить, а пока что просила передать вот это. — И Яков Данилович протянул Леониду Аркадьевичу большую книгу в кожаном ветхом переплёте с обломанными углами.
Книга называлась: «Подарок молодым хозяйкам, или Средство к уменьшению расходов в домашней кухне».
Леонид Аркадьевич поблагодарил за внимание, взял книгу, и они с Гарькой вышли на улицу.
«Как же быть? — соображал Леонид Аркадьевич. — Возвращаться в город — обидно. Собирались, приехали — и тут же назад! А может, попробовать пожить самостоятельно, пока выпишется из больницы Матрёна Ивановна? Всего несколько дней…»
Гарька, видимо, догадывался, о чём думал Леонид Аркадьевич. Он сказал:
— А давайте вдвоём.
— Что — вдвоём?
— Жить вдвоём и варить. Книга про поваров у нас есть.
— Ты, пожалуй, прав, — сказал Леонид Аркадьевич и ускорил шаг, как человек, утвердившийся в принятом решении. — Книга имеется, давай попробуем.
— Будем, как Робинзон Кукуруза.
— Не Кукуруза, а Крузо.
— Ну Крузо. Мне Петька из нашего двора про него рассказывал.
Калитка перед домом была прочно закручена проволокой, чтобы во двор не забрели коровы.
Гарька проворно перелез через забор.
Леонид Аркадьевич в раздумье потоптался перед забором, помедлил, огляделся — нет ли кого на улице — и потом тоже перелез.
Отомкнули на дверях замок и прошли в дом.
В комнатах духота, запустение: серые комья слежавшейся пыли, обрывки хрупких, пересохших газет, глиняные горшки из-под рассады, пучки соломы, черенки от лопат.
Леонид Аркадьевич распахнул окна, и сразу приятно повеяло дождём и лесом.
В домике было две комнаты, кухня и кладовка.
В комнатах — кровати без матрацев, сбитые из горбылей столы и табуреты, промятый матерчатый диван.
Необходимо было привести в порядок жильё, а для этого, насколько понимал Леонид Аркадьевич, прежде всего следовало подмести и вымыть полы.
— Гарька, — сказал Леонид Аркадьевич самым бодрым голосом, — где у вас вёдра?
— На чердаке.
— Хорошо. Карабкайся на чердак.
Лестница на чердак вела из кладовки. Гарька мигом полез.
Вскоре с чердака долетел его голос:
— Здесь и ящик с инструментами… А-а-пчхи!.. И дрова и умывальник. Достать?.. А-ап-чхи!.. И топор и корыто…
— Хорошо, — сказал Леонид Аркадьевич, хотя по-прежнему не знал, что, собственно, «хорошо»: то ли, что они сюда приехали, то ли, что обнаружено корыто.
Гарька предложил мыть полы так, как моет бухгалтер Станислав Дмитриевич, их сосед по квартире в городе. У него быстро получается: выльет ведро воды на пол, а потом только ходит выкручивает тряпку — собирает воду обратно в ведро.
Разделись до трусов, быстренько вынесли мусор и выплеснули в комнатах и в кухне по ведру воды.
Начали собирать воду обратно тряпками, но не тут-то было: развелась невообразимая слякоть.
Леонид Аркадьевич и Гарька елозили на коленях по дому, протяжно сопели, сгоняя воду из кухни и комнат уже не в вёдра, как бухгалтер Станислав Дмитриевич, а прямо с крыльца во двор. Но вода сгонялась плохо: мешали в дверях порожки.
Леонид Аркадьевич устал и вышел из дому, чтобы передохнуть.
В это время в доме раздался стук. Потом всё смолкло.
Когда Леонид Аркадьевич вернулся, то в комнате, где трудился Гарька, воды не было. Леонид Аркадьевич очень удивился.
— А я дыру пробил, — сказал Гарька. — Тут в полу гнилая доска, сразу долотом пробилась. Может, и в кухне пробить?
— Что ты! — испугался Леонид Аркадьевич. — Так весь дом продырявим!
Кое-как покончив с полами, устроили отдых.
Потом Гарька укрепил умывальник и занялся полочкой для зубного порошка и мыла, а Леонид Аркадьевич подступился к печке.
Дом наполнился дымом. Это из печки, которая у Леонида Аркадьевича долго не разгоралась: не было тяги. Как выяснилось, он забыл открыть в трубе заслонку.
Но вот столы покрыли бумажными скатертями, которые предусмотрительно сунула Гарьке в чемодан Женя, вкрутили в патроны электрические лампочки, о которых тоже позаботилась Женя, и привели в порядок хозяйство в кухонном шкафу. В нём оказалось всё необходимое: кастрюли, сковородки, чайник, тарелки, вилки.
Подсохли даже полы. Наступила очередь подумать о еде.
— Что ж, — сказал Леонид Аркадьевич, — поджарим грибы?
— Поджарим, — согласился Гарька.
— Ты побудь дома, а я схожу в магазин.
Леонид Аркадьевич надел новые полотняные брюки, свежую рубашку и отправился в центр посёлка, где помещались магазин, парикмахерская и пожарная будка.
В магазине попросил масла, хлеба и сахара.
— Только приехали? — спросила продавщица, оглядывая седоватого человека в клетчатых домашних туфлях.
— Да, сегодня приехали, — А соль у вас есть?
— Соль?.. Конечно, нет. Спасибо, что напомнили.
— И пачечку чая возьмите.
— Тоже не повредит.
— А на сдачу я вам спичек дам.
Леонид Аркадьевич с готовностью кивнул.
Возвращаясь домой, он думал, что жизнь в Черёмушках будет не так уж плоха и что среди людей действительно не пропадёшь. Женя права.
Грибные тела — обзор
2.16.3.3 Грибные тела
Грибовидные тела протоцеребральной области мозга насекомых состоят из плотных скоплений небольших нейронов, называемых клетками Кеньона, и двух связанных нейропилов: чашечек, содержащих дендрит. -подобные ветвления клеток Кеньона и долей, сформированные из терминальных ветвлений аксонов клеток Кеньона (Fahrbach, 2006). Количество клеток Кеньона на грибовидное тело зависит от таксона и составляет от 2500 у плодовой мухи до 230 000 у таракана.Синаптическая организация каликальных нейропилей интенсивно исследуется. У большинства насекомых основные входы в чашечки возникают в лепестках антенн и передают информацию о мире запахов насекомых (Strausfeld et al., 1995, 1998). Социальные перепончатокрылые, однако, являются исключением из правила обонятельного доминирования в грибовидных телах, потому что их чашечки также получают существенный вклад от оптических долей (Gronenberg, 2001; Ehmer and Gronenberg, 2002). Намного меньше известно о деталях того, как информация передается от грибовидных тел к премоторным областям мозга, отвечающим за поведение.На этот вопрос технически сложно ответить, учитывая небольшой размер мозга насекомых, но сейчас он решается с использованием современных электрофизиологических методов (Duer et al., 2015).
Обширная литература, основанная в основном на исследованиях плодовых мух и медоносных пчел, указывает на то, что неповрежденные грибовидные тела необходимы для обработки обонятельной информации с целью сохранения и восстановления обонятельных воспоминаний (deBelle and Heisenberg, 1994, 1998; Hammer and Menzel, 1995 ; Макгуайр и др., 2001; Гербер и др., 2004; Дэвис, 2005). Однако относительно большой размер нейропилей грибовидных тел и связанных с ними сложных схем наводит на предположения, что управление обучением обонятельным ассоциациям не является единственной функцией этой области мозга.
Две формы нервной пластичности были идентифицированы в грибовидных телах взрослых насекомых. Грибовидные тела небольшого числа видов, в первую очередь Gryllidae (сверчки), характеризуются значительным нейрогенезом взрослых особей (Cayre et al., 1996). Сверчок может добавлять до 20 клеток Кеньона в день к каждой чашечке грибовидного тела, что приводит к добавлению сотен новых клеток Кеньона к грибовидным телам во взрослой жизни (Cayre et al., 1994). То, что новые клетки Kenyon являются функциональными, подразумевается демонстрацией того, что подавление взрослого нейрогенеза облучением головы сверчка в первый день взрослой жизни нарушает обучение обонятельным ассоциациям (Scotto-Lomassese et al., 2003). Было показано, что гормоны развития регулируют нейрогенез у взрослых грибовидных тел сверчка in vivo и in vitro (Cayre et al., 1994, 2000; Malaterre et al., 2003): JH стимулирует нейрогенез у взрослых, в то время как экдистероиды уменьшают количество новых клеток Кеньона, включенных в грибовидные тела. Таксономически ограниченное распространение нейрогенеза взрослых у насекомых, особенно его отсутствие на моделях плодовой мухи и медоносной пчелы, ограничивает исследования эндокринной регуляции этого феномена.
В дополнение к таксон-специфическому нейрогенезу взрослых, второй тип пластичности связан с объемом и организацией нейропилей грибовидных тел (Fahrbach, 2006).Эта пластичность связана с возрастными поведенческими кастами, которые типичны для социальных насекомых: как правило, молодые работники остаются в улье или гнезде, в то время как старшие рабочие ищут пищу за пределами гнезда — поведение, называемое добыванием пищи. У многочисленных видов социальных перепончатокрылых было хорошо задокументировано, что конечный объем нейропиля грибовидного тела, достигаемый у взрослых особей, зависит от опыта кормодобывания. У рабочих медоносных пчел и муравьев-плотников, например, у собирателей больше нейропиля грибовидного тела, чем у их сверстников, выполняющих задачи улья (Withers et al., 1993; Дерст и др., 1994; Гроненберг и др., 1996; Исмаил и др., 2006). У медоносных пчел начальный период роста грибовидного тела следует за завершением метаморфозы (Fahrbach et al., 1998), но в конечном итоге рост у медоносных пчел, которым отказывают в добыче пищи вне улья, стабилизируется. Изменения в объеме нейропиля грибовидного тела также были связаны с разделением труда и положением в социальной иерархии у ос (O’Donnell et al., 2004; O’Donnell et al., 2007). У плодовых мух небольшие вариации условий выращивания связаны с изменениями объема этого нейропиля (Heisenberg et al., 1995). Было высказано предположение, что больший объем нейропиля грибовидного тела связан с большей способностью обработки информации (поскольку присутствует больше синапсов) в этой ключевой области мозга (например, Krofczik et al., 2008). Недавние исследования подтверждают мнение о том, что воздействие света способствует синаптической пластичности грибовидных тел муравьев и пчел (Stieb et al., 2010; Scholl et al., 2014).
У медоносной пчелы увеличение нейропиля грибовидного тела в ответ на опыт кормодобывания, как было показано, отражает увеличение длины и разветвления дендритов клеток Кеньона в чашечках (Farris et al., 2001). Поскольку это изменение в дендритных ветвлениях аналогично тому, которое наблюдается во время нейрометаморфоза и в культивируемых нейронах, обработанных экдистероидами, было высказано предположение, что гормоны развития насекомых и их рецепторы могут опосредовать связь опыта кормодобывания с ростом дендритов, параллельно с хорошо известным ростом. — стимулирующие эффекты гонадных стероидов на определенные популяции нейронов позвоночных (Murphy and Andrews, 2000; Cooke and Woolley, 2005; de Lacalle, 2006). Секвенирование и аннотация генома медоносной пчелы в 2006 г. (Консорциум по секвенированию генома пчелы, 2006) инициировали молекулярный анализ этого феномена, который может служить общей моделью для зависимой от опыта пластичности в мозге взрослого человека.
ПРАЙМ PubMed | Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: клинический случай
Citation
Jiang, Yin-Hua, et al. «Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: клинический случай». Британский журнал оральной и челюстно-лицевой хирургии, vol. 48, нет. 5, 2010, стр. E25-6.
Jiang YH, Zhou Q, Zheng JW и др. Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: история болезни. Br J Oral Maxillofac Surg . 2010; 48 (5): e25-6.
Цзян, Ю. Х., Чжоу, К., Чжэн, Дж. У., и Ван, Ю. А. (2010). Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: история болезни. Британский журнал оральной и челюстно-лицевой хирургии , 48 (5), e25-6. https://doi.org/10.1016/j.bjoms.2010.04.002
Jiang YH, et al. Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: клинический случай. Br J Oral Maxillofac Surg. 2010; 48 (5): e25-6. PubMed PMID: 20462675.
TY — JOUR T1 — Грибовидная тератома мягкого неба у новорожденного: описание случая.AU — Цзян, Инь-Хуа, AU — Чжоу, Цинь, AU — Чжэн, Цзя-Вэй, AU — Ван, Янь-Ань, 1 год — 2010/05/11 / PY — 2010/02/01 / получено PY — 2010/04/07 / принято PY — 2010/5/14 / entrez PY — 2010/5/14 / pubmed PY — 2010/9/24 / medline SP — e25 EP — 6 JF — Британский журнал оральной и челюстно-лицевой хирургии JO — Br J Oral Maxillofac Surg ВЛ — 48 ИС — 5 N2 — Тератомы головы и шеи — это необычные врожденные поражения, которые редко встречаются на мягком небе. Здесь мы сообщили о новорожденном мужского пола с тератомой мягкого неба, связанной с расщелиной мягкого неба.Наиболее частым симптомом тератомы полости рта являются проблемы с кормлением. Опухоль похожа на гриб, ее успешно вылечили. Кормление нормализовалось за счет удаления образования, и пациент находится под наблюдением для выборочной операции на волчьей пасти. Этот случай уникален, поскольку о тератоме грибовидной формы ранее не сообщалось. СН — 1532-1940 UR — https://cancerres.unboundmedicine.com/medline/citation/20462675/mushroom_shaped_teratoma_of_the_soft_palate_in_a_neonate:_case_report_ L2 — https: // linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0266-4356(10)00093-8 БД — ПРЕМЬЕР DP — Unbound Medicine ER —
Насекомые | Бесплатный полнотекстовый | Анализ синаптических микросхем грибовидных тел пчелы
5.1. Открытые вопросы
МБ представляют собой многообещающий нейронный субстрат в мозге медоносной пчелы для изучения нейронных механизмов, лежащих в основе поведенческой пластичности. Хотя у нас уже есть общее представление о количественных изменениях в схеме PN – KC, возникающих в результате неассоциативного сенсорного воздействия и изменений, связанных с обучением (рис. 3), у нас все еще отсутствуют данные о количественной динамике проводки на уровне индивидуального MG ниже в разных условиях и по качественной динамике изменения схем разводки PN – KC.Кроме того, нам нужно больше информации о роли различных классов KC, особенно по вопросу о том, различаются ли KC класса I (колючие) и II (когтистые) в отношении их роли в пластичности разводки PN – KC. То же самое верно для разных подгрупп внутри KC класса I, которые различаются по морфологическим и / или молекулярным критериям. Напр., Внутренние некомпактные KCs экспрессируют CamKII, тогда как внутренние компактные KCs выражают CREB [63,64]. Обе группы KCs, скорее всего, играют разные роли в формировании памяти и связанных изменениях в микросхемах PN-KC, но могут следовать разным молекулярным механизмам.У нас также отсутствуют качественные данные о специфичности проводников между PN и KC в рамках сенсорных модальностей (например, в обонятельной системе между 1- и m-ALT PN). Это приводит ко многим открытым вопросам, касающимся разводки PN – KC, таких как: Насколько специфично соответствие между различными типами KC и сенсорными модальностями или специализированными группами PN внутри модальностей? Получают ли некоторые KC конвергентные входные данные от обонятельных и зрительных PN? Чем два класса KC различаются в отношении их дендритных полей, и как отдельные KC внутри и между двумя классами вносят вклад в схему и пластичность отдельных микрогломерул в чашечке MB только что появившихся пчел? Как связь между PN и KC в двух подсистемах (KC классов I и II) и как их схема подключения зависит от опыта? Как неассоциативный и ассоциативный сенсорный опыт формирует связь между бутонами PN и дендритами KC в зрительном и обонятельном отделах чашечки MB? Рекрутируются ли некоторые дендриты KC только на поздних стадиях созревания взрослых или формирования LTM? В настоящее время обонятельная система предлагает лучший доступ к решению хотя бы некоторых из этих вопросов как монгломерулярные PN (PN, получающие вход только от клубочка одной доли антенны) и их Целевую область в губе MB-чашечки можно проследить (например,г., [91]). Идеальным экспериментом было бы проследить функциональные единицы PN – KC и отслеживать их во времени и / или после различных манипуляций с сенсорным опытом. Основываясь на концентрической организации проекций m- и l-ALT PN [36], мы ожидаем, что общий паттерн разводки PN-KC будет менее случайным у пчел по сравнению с более или менее случайной связностью, предложенной для Drosophila [69]. Слоистая организация зрительного ввода в ошейник от зрительных ганглиев указывает на аналогичное направление у медоносной пчелы [35].Эти соображения предполагают, что обе сенсорные системы предлагают некоторый доступ к вопросам качественной динамики проводки. Однако, поскольку транссинаптические индикаторы еще не доступны для медоносных пчел, всестороннее исследование зависящих от опыта изменений и динамики качественного коннектома PN-KC по-прежнему трудно проводить. Количественные аспекты коннектома PN-KC легче решить в рамках обоих обонятельные или зрительные модальности и через разные классы KC. Субпопуляции KC класса I (внутренний некомпактный и компактный колючий) и II (внешний компактный когтистый) могут быть выборочно прослежены назад от их выходной области в VL (Рисунок 1A).Это может быть сделано для небольших групп KC с использованием систематических ионтофоретических инъекций, электропорации небольшого количества KC или просто ручного введения красителя в разные слои VL для изучения дифференциального вклада двух классов KC в индивидуальный MG в разных компартментах MB-чашечки и их роль в структурной пластичности после неассоциативного и ассоциативного опыта. В дополнение к связи PN-KC, будущая работа по пластичности микросхем MG должна также включать модуляционную иннервацию, такую как структурные изменения в нейронах ГАМКергической обратной связи [46,92,93] или изменения иннервации чашечки MB октопамином, дофамином. — и нейропептидергические системы.Нам необходимо улучшить причинно-следственные связи между индивидуальными поведенческими характеристиками и различными характеристиками пластичности микросхем MB-чашечки. Это требует сложных поведенческих экспериментов, например, на основе манипуляций, выполненных в более ранних экспериментах по формированию LTM, и путем комбинирования манипуляций с фармакологическим ингибированием синтеза белка или подавлением экспрессии белка [18,94]. Основываясь на предыдущих исследованиях индивидуального успеха обонятельного обучения у медоносных пчел [95,96] и его корреляции с физиологической пластичностью [23,95], это направление кажется очень многообещающим, особенно в свете недавних манипуляций с сенсорным опытом [17].Однако критическим моментом по-прежнему является то, как мы можем получить истинные причинно-следственные связи. Исследуя этот вопрос, мы должны иметь в виду, что, хотя высокий уровень структурной пластичности МБ позволяет предположить важную функцию поведенческой пластичности, чашечка МБ может быть не единственным местом, выражающим долгосрочную структурную пластичность в поведенчески значимых нейросхемы. Недавние результаты показывают, что структурная пластичность может быть более распределенной, чем считалось ранее. Например, результаты визуального (цветного) обучения муравьев выявили пластичность МБ, зрительных долей и центрального комплекса [82,97,98].Более того, недавние результаты на Drosophila показывают, что LTM может также образовываться независимо от синтеза белка в боковом роге (LH) [99]. Будущие нейрофизиологические записи от выходных нейронов МБ (МБ; см. Ниже) и отслеживание их модулирующих связей с другими областями мозга будут важны для понимания функциональных (поведенческих) последствий изменений в цепях МБ.5.2. Новые подходы и методологические достижения
Будущие исследования пластичности МБ, безусловно, выиграют от новых методологических разработок.Исследования как на световом, так и на электронном микроскопическом уровнях в сочетании со сложными поведенческими манипуляциями и физиологическими исследованиями (электрофизиология и визуализация в реальном времени) позволят нам ответить на несколько вопросов, выделенных выше, например, как распутать дифференциальные эффекты неассоциативного и ассоциативного опыта. паттернов проводки PN – KC в разных сенсорных компартментах и для разных классов KC в чашечке MB.
Как внешние и внутренние факторы влияют на коннектом PN – KC? Новые нейроанатомические методы помогут выявить основные пластические изменения в микросхемах МБ.Последовательные методы ЭМ с блокировкой лица уже начали продвигать исследования коннектомов [100] и будут важны для анализа цепей в чашечке МБ медоносной пчелы, особенно в сочетании с отслеживанием отдельных нейронов. Чтобы улучшить идентификацию количественных изменений в MB-чашечках MG, нам недавно удалось объединить иммуномечение синаптических антител с окрашиванием f-актин-фаллоидином в препаратах всего мозга, что позволяет объединить измерения объема целых чашечек MB с помощью конфокальной микроскопии с количественной оценкой. плотности и числа PN-бутонов [20,52,83].Однако методы автоматического количественного определения MG чашечки MB в большинстве случаев оказались недостаточными для подсчета количества MG в больших объемах ткани или во всей чашечке MB [51]. Эта проблема может быть решена в ближайшем будущем путем комбинирования пре- и постсинаптического мечения с визуализацией глубоких тканей с использованием многофотонной микроскопии, улучшенными инструментами обработки изображений (например, деконволюция) и / или объединением с интеллектуальной обработкой изображений с использованием гибких алгоритмов обнаружения MG [101]. Что касается обработки тканей, недавно разработанная экспансионная микроскопия предлагает многообещающую возможность для количественной оценки изменений на уровне отдельных MG, особенно в сочетании с инструментами световой микроскопии сверхвысокого разрешения (например.г., [102,103,104]). Эти методы позволяют детализировать детали ниже 100 нм до уровня отдельных зон зоны действия, что открывает возможности для количественной трехмерной визуализации объемов тканей без необходимости утомительного серийного ЭМ-сечения. Для выявления изменений на более высоком уровне детализации и на молекулярном уровне новые передовые методы ЭМ, такие как ЭМ-томография или методы корреляционной ЭМ (матричная томография) в сочетании с микроскопией сверхвысокого разрешения, могут позволить флуоресцентное мечение на уровне отдельных молекул, наряду с ЭМ-разрешением структурных деталей [55 ].Новые микроскопические методы значительно облегчат открытие механизмов, лежащих в основе изменений в синаптических связях на уровне отдельных MG. Как изменения в связности PN-KC после неассоциативного или ассоциативного опыта влияют на нейрональное представление сенсорного ввода? Улучшения в нейрофизиологических инструментах, особенно в долгосрочной регистрации выходных нейронов MB (MBON), обеспечивают важный мост между структурой, функцией и поведением. Особенно многообещающим является сочетание поведенческих манипуляций, анализа нейроанатомических цепей и нейрофизиологии.Усовершенствование методов долговременной многокомпонентной записи было важным шагом в этом направлении [105] и привело к одновременной регистрации групп нейронов в нескольких участках (нейропилах) в головном мозге [106,107,108]. Многоблочные записи в течение длительных периодов времени предлагают преимущество анализа функциональных последствий структурной синаптической пластичности в микросхемах МБ. Недавние исследования MBON (получение конвергентных входных данных от многих KC) выявили важные идеи относительно свойств обработки информации MB, таких как мультисенсорная конвергенция, свойства временного кодирования, вызванные обучением изменения активности MBON и категоризация стимулов с помощью мультисенсорных MBON [106,109,110].Внутриклеточные записи от отдельных нейронов в определенной группе нейронов ГАМКергической обратной связи (нейроны A3 PCT, определенная группа MBON, образующих рекуррентные цепи от долей MB до входа MB-чашечки) подчеркнули роль этих нейронов в опосредовании связанных с памятью изменений. с выхода MB на вход MB-calyx [22,58,59,93,111]. Физиологические записи от KC до сих пор в основном ограничивались кальциевой визуализацией пространственных паттернов активации, которые позволили получить важные сведения об связанных с опытом изменениях пространственных паттернов активации пре- и постсинаптических элементов в MB-calyx MG [21, 23, 112]. ].Электрофизиологические записи in situ от KC показали, что их высокофазные (разреженные) свойства временного кодирования наиболее вероятно вызваны внутренними свойствами ионных каналов [113,114]. Однако записи патч-зажима на месте от отдельных сомат KC чрезвычайно трудно получить у медоносной пчелы, в основном из-за их небольшого размера и ограниченной доступности. В будущих попытках применение многофотонной визуализации в реальном времени в сочетании с новыми чувствительными к напряжению красителями может открыть доступ как к пространственному, так и к временному разрешению, необходимому для устранения последствий пластических изменений в различных классах KC после нейромодулирующих влияний [115].Каковы генетические и молекулярные основы пластических изменений микросхем МБ? Генетические и молекулярные манипуляции являются важными инструментами для решения причинно-следственных связей между нейрональной и поведенческой пластичностью. Транскриптомные подходы или анализ экспрессии немедленных ранних генов (IEG) выявили интересные гены-кандидаты и паттерны активации генов, относящиеся к пластичности мозга [116,117]. Мониторинг пространственных паттернов экспрессии IEGs с помощью гибридизации РНК in situ или иммуномечения продуктов IEG может быть чрезвычайно полезным в будущем для идентификации нейрональных субстратов в головном мозге, участвующих в структурной пластичности нейронов в специфическом поведенческом контексте [118,119,120].Однако решающей частью будут эксперименты по генетическим манипуляциям с использованием методов нокдауна или нокаута, таких как интерференция РНК или редактирование гена CRISPR / Cas9. Хотя CRISPR / Cas9 и связанные с ним подходы недавно стали многообещающим инструментом, в том числе для пчел [67, 121, 122, 123], гены-кандидаты, участвующие в пластичности нейронов взрослых, скорее всего, играют одинаково важную роль во время развития и нокаута этих генов, если не компенсируются другими гены, приведут к преждевременной смерти или серьезным дефектам развития.Кроме того, метод CRISPR / Cas9 трудно применять и требует много времени у пчел, в основном из-за репродуктивной биологии и социального образа жизни пчелиных семей [67]. Нокдаун-манипуляции с использованием РНК-интерференции в некоторых случаях были успешной альтернативой. Напр., Недавнее исследование с использованием РНКи мозга продемонстрировало роль CamKII в раннем и позднем обонятельном образовании LTM [94]. Однако инъекции РНКи в мозг позволяют только ограниченное разрешение целевых областей, а в других случаях использование РНКи в мозге взрослой медоносной пчелы не удалось.В заключение, генетические манипуляции по-прежнему трудно применить к пчелам, и в будущем нам потребуются усовершенствованные или полностью новые методы, которые в идеале позволили бы условно нокаутировать целевые гены у взрослых пчел. Подходы к моделированию помогают нам понять функциональную роль изменений. в микросхемах МБ? Использование анатомических, физиологических и поведенческих данных для подходов к компьютерному моделированию — очень многообещающее направление для будущих исследований. Например, недавнее исследование моделирования показало важность структурной пластичности входных синапсов MB для определенных аспектов комплексного обучения [124], а сочетание моделирования с физиологическими экспериментами прекрасно подчеркнуло роль структурной пластичности в микросхемах MB-чашечки [23]. .Наши растущие знания о структуре схем, их динамике в связности и различных уровнях пластичности в схемах MB открывают новые возможности для будущих исследований моделирования, которые в значительной степени помогут нам проверить прогнозы моделей с использованием умных комбинаций поведенческих, анатомических и физиологических экспериментов с манипуляциями. . Каковы эволюционные основы высокого уровня нейропластичности медоносной пчелы? Эволюционные основы повышенного уровня нейропластичности у пчел и других социальных насекомых все еще остаются неясными как на клеточном, так и на молекулярном уровнях.В будущем нам потребуется больше сравнительных подходов, предпочтительно изучая тесно связанные социальные и одиночные виды [31,32] или факультативно социальные виды насекомых. Сравнительный подход будет очень труднодостижимым на молекулярном уровне, например, при идентификации генов или эпигенетических механизмов, лежащих в основе эволюции повышенных уровней развития и пластичности взрослого человека в мозге социальных насекомых, что аналогично тому, что было показано ранее в случаях эпигенетические механизмы, лежащие в основе детерминации каст женских особей и регуляции развития яичников у медоносных пчел посредством связанных с питанием изменений в метилировании ДНК [125].Учитывая множество возможных будущих подходов и разнообразие индивидуального поведения, имеющего отношение к социальной организации, будущие исследования медоносных пчел предлагают многообещающие интегративные подходы к роли нейропластичности в управлении поведением в социальном контексте. Рассмотренные здесь исследования выявили удивительные уровни пластичности нейронных цепей и взрослой особи, а также соответствующую обработку сенсорной информации в мозге медоносной пчелы. Высокий уровень нейропластичности способствует поведенческой гибкости — очень важной особенности социальной жизни медоносных пчел.Высокая степень структурной пластичности в многочисленных параллельных микросхемах MB-чашечки по-прежнему будет уникальной системой для решения причинно-следственных связей между нейрональной и поведенческой пластичностью, вплоть до их влияния на социальную принадлежность пчел на уровне колонии.
Происхождение и значение грибных камней в низинных карстовых областях, JSTOR
Абстрактный«Грибные камни» или «волновые камни» — это неровности известняка или выступающая коренная порода, на которой видны признаки эрозии или растворения, указывающие на длительное воздействие стоячей воды.Пятьдесят три камня в центральных низинах Ирландии были зарегистрированы систематическим образом, при этом точные измерения высоты губ были произведены для более чем половины камней с использованием оборудования GPS (Global Positioning System). Высота их эрозионных губ обсуждается со ссылкой на предполагаемый уровень грунтовых вод до заболачивания, колебания уровня озера и другие возможные объяснения этого явления. Результаты показывают, что эрозия камней, которые сейчас обнаруживаются в болотах графства Оффали, не может быть объяснена эрозией одного большого озера, как предполагалось ранее, в то время как насечки на камнях внутри и вокруг водно-болотных угодий и озер в Роскоммоне и Клэр, вероятно, являются следствием эрозии. в основном из-за наводнений и зимнего уровня воды.
Информация о журналеИрландский журнал наук о Земле, издаваемый Королевской ирландской академией с 1984 года, является одним из основных ирландских форумов геологических статей. Журнал публикует оригинальные исследования и обзорные статьи по темам ирландских наук о Земле, а также по исследованиям, проводимым в ирландских учреждениях или представляющим общий интерес для Ирландии.
Информация об издателеКоролевская ирландская академия, академия естественных и гуманитарных наук для всей Ирландии, будет активно продвигать передовые достижения в области образования, признавать достижения в обучении, руководить исследовательскими программами и проводить собственные исследовательские проекты, особенно в областях, касающихся Ирландии и ее наследия.Он будет размышлять, давать советы и вносить свой вклад в общественные дебаты и формирование государственной политики по вопросам, представляющим большой интерес в области науки, технологий и культуры. Он будет и дальше предлагать независимый форум ирландским ученым, он будет обеспечивать сеть поддержки научных дисциплин через свою сеть национальных комитетов и комиссий, он будет поддерживать и расширять свою уникальную библиотеку, он будет публиковать научные статьи и представлять мир ирландского обучения на международном уровне.
Возрастное увеличение белка активной зоны Bruchpilot в теле пчелиного гриба
Abstract
У медоносных пчел наблюдаются возрастные структурные изменения грибовидных тел.Яркими примерами являются синаптические комплексы (микрогломерулы, MG) в чашечках грибовидных тел, которые, как было показано, изменяют свой размер и плотность с возрастом. Неизвестно, изменяется ли количество внутриклеточных синаптических белков в MG. Пресинаптический белок Bruchpilot (BRP) локализован в активных зонах и участвует в регуляции вероятности высвобождения нейротрансмиттера у плодовой мушки, Drosophila melanogaster . Здесь мы исследовали локализацию BRP медоносной пчелы ( Apis mellifera BRP, AmBRP) в мозге пчелы и изучили возрастные изменения в содержании AmBRP в центральном мозге пчелы и в микрогломерулах чашечек грибовидного тела.Мы сообщаем о преимущественной локализации AmBRP вблизи мембраны пресинаптических бутонов внутри MG грибовидного тела. Относительное количество AmBRP было увеличено в центральном мозге двухнедельных пчел, тогда как количество синапсина, другого пресинаптического белка, участвующего в регуляции высвобождения нейромедиаторов, показывает увеличение в течение первых двух недель с последующим уменьшением. Кроме того, мы демонстрируем ассоциированную с возрастом модуляцию AmBRP, локализованную рядом с мембраной пресинаптических бутонов внутри MG, расположенных в чашечках грибовидных тел, где сенсорная информация передается внутренним нейронам грибовидных тел.
Мы обсуждаем, что наблюдаемая возрастная модуляция AmBRP может быть связана с процессами созревания или с гомеостатическими механизмами, которые могут помочь поддерживать синаптическую функциональность у старых животных.
Образец цитирования: Gehring KB, Heufelder K, Depner H, Kersting I, Sigrist SJ, Eisenhardt D (2017) Возрастное увеличение белка активной зоны Bruchpilot в теле пчелиного гриба. PLoS ONE 12 (4): e0175894. https://doi.org/10.1371 / journal.pone.0175894
Редактор: Вольфганг Бленау, Кельнский университет, ГЕРМАНИЯ
Поступила: 16 января 2017 г .; Принята к печати: 2 апреля 2017 г .; Опубликовано: 24 апреля 2017 г.
Авторские права: © 2017 Gehring et al. Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями лицензии Creative Commons Attribution License, которая разрешает неограниченное использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии указания автора и источника.
Доступность данных: Все соответствующие данные находятся в документе и его файлах с вспомогательной информацией.
Финансирование: Это исследование было поддержано Федеральным министерством образования и исследований Германии (BMBF) в рамках гранта № 01GQ0941, предоставленного D.E. в рамках проекта Bernstein Focus Neuronal Basis of Learning и Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) в рамках гранта № EI 512/1, присужденного D.E. и грант № EI 512 / 2–1 присужден D.E. в рамках совместного проекта ЗА 1363 Биогенные амины у насекомых: координация физиологических процессов и поведения.Финансирующие организации не играли никакой роли в дизайне исследования, сборе и анализе данных, принятии решения о публикации или подготовке рукописи.
Конкурирующие интересы: Авторы заявили об отсутствии конкурирующих интересов.
Введение
Химические синапсы отвечают за передачу сигналов в нервной системе животных. Их пре- и постсинаптические структуры изменяются в процессе старения, и считается, что эти изменения лежат в основе возрастного снижения когнитивной функции [1, 2].Зависимые от возраста синаптические изменения могут наблюдаться в пресинаптических окончаниях, а также в постсинаптических шипах как у позвоночных, так и у беспозвоночных [3] и могут быть следствием эволюции долгоживущих нейронов, которые лежат в основе долговременных воспоминаний и, следовательно, сложного поведения [4]. Соответственно, у всех животных, которые обладают способностью формировать долговременные воспоминания и проявлять сложное поведение, может наблюдаться нейрональное старение.
Одно беспозвоночное животное, которое обладает способностью формировать долговременную память, демонстрирует довольно сложное поведение, такое как навигация, танцевальное общение и социальное поведение, основанное на обучении и формировании памяти [5], и которое демонстрирует возрастные изменения центральной нервной системы. медоносная пчела (Apis mellifera) .Было показано, что грибовидные тела медоносных пчел (MBs), известные нейропилы мозга, участвующие в обработке сенсорной информации, изменяются в зависимости от возраста [6–10]. Каждый MB, по одной на полушарие, состоит из двух чашеобразных чашечек, которые могут быть далее разделены на губу (принимающую обонятельную информацию), воротничок (получающую в основном визуальную информацию) и базальное кольцо (принимающее мультимодальную информацию) [11-15]. Все три входные области содержат многочисленные синаптические комплексы, называемые микрогломерулами (MG), которые состоят из пресинаптического бутона, образованного сенсорным проекционным нейроном, окруженного корзиной из множества крошечных дендритов клеток Кеньона [16-19].Каждый пресинаптический бутон имеет, в зависимости от сенсорной области ввода МБ, от 40 до 70 активных зон, в которых происходит высвобождение нейромедиатора [8].
В областях сенсорного ввода МБ плотность и объем MG, а также изменения на уровне отдельных синапсов связаны с возрастом. Плотность упаковки пресинаптических бутонов уменьшается с возрастом в области губы и плотного воротника, что приводит к уменьшению количества бутонов в определенной области [8–10]. Однако в то же время бутоны проекционных нейронов в губе и воротнике МБ 35-дневных пчел имеют больший индивидуальный размер, увеличенное количество ленточных синапсов, большее количество постсинаптических контактов на активную зону и, в воротнике, увеличенное количество. активных зон на бутон по сравнению с однодневными пчелами [8].Эти возрастные структурные изменения чашечек MB могут приводить к увеличению высвобождения нейромедиаторов [8]. Одним из предварительных условий для этого может быть увеличение количества пресинаптических белков, которые участвуют в высвобождении медиатора пресинапсов в MG. Одним из этих пресинаптических белков, участвующих в высвобождении медиатора, является Bruchpilot (BRP), обнаруживаемый на цитоматриксе в активной зоне в большинстве, если не во всех пресинапсах различных насекомых [20, 21]. N-конец DmBRP демонстрирует гомологию последовательности с CAST / ERC позвоночных (CAST = цитоматрикс в связанном с AZ структурном белке, ERC = ELKS-Rab6-взаимодействующий белок CAST), а его C-конец имеет большой домен, подобный белкам цитоскелета, таким как как плектин, тяжелая цепь миозина и рестин [20].У плодовых мушек антитела против DmBRP специфически метят пресинаптические активные зоны [20, 22]. Снижение уровня Drosophila melanogaster BRP (DmBRP) приводит к снижению высвобождения нейромедиаторов и неправильной локализации каналов Ca 2+ [20, 22, 23]. Это привело к гипотезе о том, что DmBRP участвует в концентрации синаптических пузырьков вблизи каналов Ca 2+ и, таким образом, в регуляции синаптической передачи [22-24]. Фактически, недавняя работа с использованием оптического датчика, который позволил разрешить единственную активную зону, показала, что локальные уровни DmBRP напрямую зависят от вероятности вызванного высвобождения, что было выявлено с помощью анализа in vivo личинок Drosophila нервно-мышечных соединений [25, 26]. .
На сегодняшний день ничего не известно о Apis mellifera BRP (AmBRP) в мозге медоносной пчелы. Мы здесь спросили, где AmBRP локализован в MG сенсорных областей ввода MB медоносной пчелы (т.
Материалы и методы
Животные и когортный эксперимент
Для характеристики антител к BRP рабочие медоносные пчелы ( Apis mellifera ) были пойманы перед своими ульями во второй половине дня в Свободном университете Берлина, иммобилизованы путем охлаждения и запряжены в небольшие пластиковые пробирки.
Для экспериментов по изучению уровней AmBRP во время старения мы использовали сопоставимые по возрасту когорты летних медоносных пчел ( Apis mellifera ) [27]. Племенной соты одной колонии, расположенной во Свободном университете Берлина, поместили в клетку незадолго до того, как пчелы должны были закрываться, завернули в алюминиевую фольгу, чтобы предотвратить утечку недавно появившихся пчел в улей, и поместили обратно в родовую колонию. Двадцать четыре часа спустя только что закрытых пчел собирали из соты расплода и либо сразу обрабатывали для вестерн-блоттинга или иммуногистохимических процедур (однодневные пчелы), либо помечали цветным пятном (акриловая краска, Hobby Line, C.Kreul GmbH & Co.KG, Халлерндорф, Германия) на дорсальной части грудной клетки и перенесены обратно в родовую колонию. Помеченных пчел собирали внутри улья между 10:00 и 14:00 в возрасте 8, 15, 29 и 43 дней, независимо от выполняемой ими задачи. Когортные эксперименты проводились с мая по сентябрь 2012 г.
Дикий тип Drosophila melanogaster (Canton S, Berlin, возраст 2–3 дня), использованный для экспериментов по вестерн-блоттингу, выращивали на стандартной агаровой среде кукурузной муки, патоки и 12/12 часов света и темноты при 25 °. C при влажности 60%.
Характеристика антител: BRP
last200Кроличьи поликлональные антитела BRP last200 [28] (производимые лабораторией Sigrist, Свободный университет Берлина, Берлин, Германия) были повышены против последних 200 аминокислот большой изоформ Drosophila melanogaster Bruchpilot (например, изоформы D, NP_724796). Вкратце, соответствующую кодирующую последовательность амплифицировали из кДНК bruchpilot [20] и клонировали в бактериальные экспрессирующие векторы pGEX-6P-1 и pET28a с использованием сайтов рестрикции BamHI и XhoI.Очищенный слитый белок GST вводили кролику, и антисыворотку отдельно очищали с помощью слитого белка 6x-His-BRP-last200aa. Это антитело использовали в качестве первичного антитела для обнаружения BRP в вестерн-блоттинге и иммуногистохимии (BRP last200 ) (Таблица 1). В анализе BLAST мы исследовали гомологию между последними 200 аминокислотами белков BRP Drosophila melanogaster (изоформа D, номер доступа NP_724796) и белков, гомологичных BRP Apis mellifera (NP_001242968.1, XP_006561572.1, XP_006561571.1) и удостоверился, что никакой другой белок, содержащий эпитоп антитела BRP last200 , не был обнаружен в соответствующих базах данных медоносных пчел (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/mapview/ map_search.cgi? taxid = 7460). Чтобы продемонстрировать, что антитело BRP last200 маркирует антиген подходящего размера в Apis mellifera (рис. 1A), мы использовали вестерн-блоттинг (рис. 1B). Кроме того, мы сравнили гомогенат медоносных пчел и мух на вестерн-блоттинге с использованием антитела BRP last200 и другого уже опубликованного антитела, связывающегося с другой областью в белке DmBRP: anti-BRP D2 [20, 22, 23] (рис. 1A). ).
Рис. 1. Варианты AmBRP, обнаруженные в мозге медоносной пчелы.
a Карта эпитопов антител BRP last200 и BRP D2 в больших изоформах D BRP Drosophila (NP_724796). b Иммуноблот гомогената центрального мозга и головы плодовой мушки медоносной пчелы. Антитело BRP last200 и антитело BRP D2 распознают две полосы около 220 кДа в центральном мозге пчел (дорожки 2, 4) и две основные полосы и несколько светлых полос от 120 до 220 кДа в головах плодовых мух (дорожка 3 , 5).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g001
Характеристика тканевых маркеров
Фаллоидин — токсин, который связывается с нейрональным F-актином, который обогащен шипами дендритов клеток Кеньона у пчел [29, 30]. Поэтому мы использовали фаллоидин Alexa Fluor 546 (0,3 единицы, Invitrogen, Carlsbad, CA, USA) для маркировки постсинаптических шипов клеток Kenyon. Для иммуномечения синапсина мы использовали моноклональные мышиные антитела против белка Drosophila , ассоциированного с синаптическими везикулами, синапсина I (анти-SYNORF1, подарок проф.Доктор Эрих Бухнер, Вюрцбург, Германия, теперь № 3C11, RRID: AB_2313867, в Гибридомном банке исследований развития, Айова-Сити, Айова, США). Антитело SYNORF1 было продуцировано против гибридного белка Drosophila melanogaster Synapsin и Glutathione S-трансферазы [31]. Описан эпитоп (аминокислотный остаток 341 LFGGMEVCGL 350) [32]. Предыдущие публикации (8, 10, 30, 33) демонстрируют, что антитело SNYORF1 метит пресинаптические окончания в МБ медоносных пчел. В качестве контроля загрузки в вестерн-блоттинге мы использовали α-тубулин [33], который был обнаружен с помощью моноклональных антител к α-тубулину мыши (№ CP06, RRID: AB_212802, Calbiochem, Sandhausen, Germany).Вторичные антитела, направленные против IgG мыши или кролика, связанные с пероксидазой хрена (1: 10 000 для антител против IgG мыши и 1: 5 000–1: 2 000 для IgG кролика, Sigma-Aldrich, Сент-Луис, Миссури, США), были использованы в Вестерн-блоты, Cy5-конъюгированные козьи антикроличьи антитела и конъюгированные с Alexa 488 козьи вторичные антитела против мыши (оба 1: 200, Jackson ImmunoResearch Laboratories, Кембриджшир, Великобритания) при окрашивании тканей (иммуногистохимия).
Вестерн-блоттинг
Сначала пчел обезболивали льдом, затем в головной капсуле вырезали окно, удаляли трахею и железы.Для вестерн-блоттинга антител BRP рассеченный центральный мозг пчелы (за исключением оптических долей) гомогенизировали в течение 30 с в 2x буфере для образцов Laemmli (BioRad, München, Германия), содержащем 0,10 M DTT (30 мкл на мозг пчелы). Центральный мозг пчел обрабатывали, как описано в Gehring et al. (2016) [27]. Мух замораживали в жидком азоте и встряхивали, чтобы отделить голову от остального тела. Десять голов мух гомогенизировали в течение 30 с в 30 мкл 2x буфера для образцов Laemmli, содержащего 0,10 М DTT. Образцы подвергали электрофорезу в геле додецилсульфат-полиакриламид натрия (SDS-PAGE) с использованием градиентных гелей (Mini-PROTEAN TGX Precast Gels 4-15%, BioRad, Мюнхен, Германия) и переносили на мембрану PVDF (BioRad, Мюнхен, Германия).Мембраны были вырезаны на уровне ~ 70 кДа. В качестве маркеров молекулярной массы использовали Magic Mark Standard (LC5602, Thermo Fisher Scientific, Уолтем, Массачусетс) или белковый маркер VII peqGOLD (Peqlab, Эрланген, Германия). Блокирование, инкубация с первичными и вторичными антителами и определение интенсивности сигнала выполняли, как описано в Gehring et al. (2016) [27]. В качестве первичных антител использовали: анти-BRB last200 , анти-BRP D2 , анти-SYNORF1 и, как стандарт, анти-α-тубулин (таблица 1).Сигналы хемилюминесценции регистрировали камерой LAS1000 и программным обеспечением Image Reader LAS-1000 2.60 (Fujifilm Corporation, Токио, Япония). Интенсивность сигналов количественно определяли с помощью MultiGauge версии 3.0 (Fujifilm Corporation, Токио, Япония). Полученное значение полос, обнаруженных с помощью специфического антитела (анти-BRB last200 , анти-SYNORF1, анти-α-тубулин), было нормализовано к среднему значению всех полос, обнаруженных с этим антителом на том же блоте. Две основные полосы AmBRP и α-тубулина измеряли как одну полосу.Наконец, для каждого образца рассчитывали соотношение между нормализованными значениями AmBRP и α-тубулина или нормализованными значениями синапсина и α-тубулина. Один образец представляет собой мозг одной пчелы.
Иммуногистохимия
Иммуногистохимия выполнялась, как описано в Gehring et al. (2016) [27]. Срезы мозга инкубировали с анти-BRB last200 и анти-SYNORF1 для мечения AmBRP и синапсина соответственно. Alexa Fluor 546 Phalloidin использовали для мечения нейронального f-актина.
Конфокальная микроскопия, обработка изображений и сбор данных
Меченые срезы головного мозга сканировали с помощью конфокального лазерного сканирующего микроскопа (TCS SP2, Leica Microsystems, Wetzlar, Германия), оснащенного аргоновым лазером (488 нм), гелий-неоновым лазером (633 нм) и зеленым гелий-неоновым лазером. (543 нм).Оптические срезы были получены в формате 1024 x 1024 пикселей с использованием 10-кратного воздушного объектива (HC PL APO, NA / 0,4, Leica Microsystems, Wetzlar, Германия) для обзорных изображений и 63-кратного масляно-иммерсионного объектива (HCX PL APO, NA / 1.32, Leica Microsystems, Вецлар, Германия) для изображений с большим увеличением. Каналы препаратов с тройной меткой объединяли с использованием псевдоцветов с помощью Zeiss LSM Image Browser (версия 3.2.0.115, Carl Zeiss Microscopy GmbH, Йена, Германия). Поскольку образцы окрашивания были похожи в разных препаратах одной и той же экспериментальной группы, на рисунках показаны репрезентативные примеры.
Для анализа сигналов анти-BRP last200 и анти-SYNORF1 в МБ мы выбрали по одному срезу на пчелу, где присутствовали центральный комплекс и медиальные доли МБ, чтобы обеспечить сканирование аналогичных областей в мозге каждой пчелы. Оптические срезы были взяты в одной оптической плоскости из обеих медиальных чашечек МБ с помощью объектива 63x. Настройки микроскопа и сканирования оставались идентичными для сравнительных срезов мозга других пчел. Цифровые изображения были дополнительно обработаны и количественно оценены с помощью ImageJ (ImageJ версии 1.46m, Уэйн Расбанд, Национальные институты здравоохранения, США, http://imagej.nih.gov/ij).
Для измерения сигналов анти-BRP last200 и анти-SYNORF1 мы поместили две области интереса (ROI) в плотный воротник и две области интереса в области губ обеих медиальных чашечек на сканированных изображениях. Каждая область интереса занимает квадратную область размером 400 мкм 2 (86 x 86 пикселей, размер пикселя 232 нм). Интенсивность сигнала каждого пикселя на ROI измеряли отдельно для окрашивания анти-BRP last200 и анти-SYNORF1, т.е.е. для каждого канала. Затем самое низкое значение интенсивности канала, измеренное для каждой области интереса, вычиталось из всех других значений в этой области интереса. Каждое из этих скорректированных с учетом фона значений было нормализовано к наивысшему вычисленному значению в его ROI, чтобы получить относительные значения между нулем и единицей. Для обнаружения этих пикселей, указывающих на присутствие окрашивания антителом, каждое относительное значение, которое было выше, чем пороговое значение, специфичное для антитела и области, определялось как сигнал (анти-BRP last200 -положительные или анти-SYNORF1-положительные пиксели).Этот порог был определен как сумма констант, специфичных для антител или красителей (0,1 для фаллоидина Alexa Fluor 546, 0,05 для анти-SYNORF1 и 0,15 для анти-BRP last200 , постоянные значения были установлены экспериментатором) и медиана всех значений в одном ROI. При этом учитывались потенциальные расхождения в интенсивности значений между разными областями интереса, основанными на методе окрашивания, и между различиями образцов. Для количественной оценки анти-SYNORF1- и анти-BRP last200 -положительных пикселей в губе и воротнике у 1-, 8-, 15-, 29- и 43-дневных пчел мы вычислили среднее количество анти- BRP last200 — и анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI для воротника и губы каждой пчелы и соотношение между двумя медианами.
Статистический анализ
Значения количественного вестерн-блоттинга и количественной оценки интенсивности сигналов антител в большинстве случаев имели ненормальное распределение. Поэтому группы тестировались с помощью теста Крускала-Уоллиса и двустороннего U-критерия Манна-Уитни для апостериорных сравнений. Альфа-уровень был установлен на 0,05 и был скорректирован по Бонферрони-Холму. Все статистические анализы были выполнены с помощью программы Statistica 12 (StatSoft, Талса, штат Оклахома, США).
Результаты
В мозге пчелы обнаруженовариантов AmBRP
В этом исследовании мы стремимся выяснить возрастную локализацию BRP в мозге медоносной пчелы.В ходе вестерн-блоттинга мы проверили, можно ли обнаружить BRP в мозге медоносных пчел. Анализ BLAST выявил 50–53% идентичных аминокислот между крупными изоформами DmBRP, такими как изоформа D (NP_724796), и гомологичными аминокислотными последовательностями у медоносных пчел (NP_001242968.1, XP_006561572.1 и XP_006561571.1), которые мы назвали Apis. mellifera BRP (AmBRP).
Мы использовали поликлональные антитела, созданные против последних 200 аминокислот белка DmBRP (BRP last200 ).Это антитело обнаруживает две основные полосы 170 кДа и 190 кДа при Вестерн-блот-анализе гомогената головы мух дикого типа. Эти две полосы также были обнаружены вторым антителом (анти-BRP D2 ), связывающимся с доменом D2 DmBRP [22] (рис. 1). Кроме того, антитело BRP last200 обнаружило три слабые полосы между 120 кДа и 170 кДа, наиболее вероятно соответствующие другим изоформам DmBRP (http://flybase.org/reports/FBgn0259246.html).
Анализ BLAST выявил 45% идентичных аминокислот между DmBRP и AmBRP в эпитопе BRP last200 .Более того, никакой другой белок, содержащий эпитоп антитела BRP last200 , не был обнаружен в соответствующей базе данных медоносных пчел, что указывает на то, что только две изоформы AmBRP могут быть обнаружены с помощью антитела BRP last200 . Действительно, в гомогенате пчелиного мозга антитело BRP last200 и антитело, определяющее N-концевые аминокислоты DmBRP (BRP D2 ), обнаружили две полосы около 220 кДа (рис. 1A и 1B), которые хорошо соответствуют расчетным молекулярным вес 223 кДа предсказанной аминокислотной последовательности 1908, кодируемой геном Apis mellifera brp (NP_001242968).Таким образом, в мозге медоносной пчелы можно обнаружить две изоформы AmBRP с молекулярной массой примерно от 200 до 220 кДа.
AmBRP преимущественно располагается вблизи мембран пресинаптических бутонов MG в чашечках MB
.Затем антитело BRP last200 использовали для детального конфокального микроскопического анализа распределения AmBRP в мозге медоносной пчелы (рис. 2 и 3). Кроме того, мы обозначили F-актин для визуализации постсинаптических сайтов и синапсин для визуализации пресинаптических сайтов [8, 10, 29, 30].Белки AmBRP присутствуют по всему мозгу медоносной пчелы и обнаруживают синаптическую локализацию, аналогичную синапсину (рис. 2). Области, преимущественно окрашенные анти-BRP , last200 и анти-SYNORF1, были обнаружены в MB, центральном комплексе и антеннальных долях. Замечательно высокая интенсивность сигнала при иммуномечении белков AmBRP была обнаружена в вертикальных долях и ножках (рис. 2B-2D и 2F-2H).
Рис. 2. Распределение AmBRP и синапсина в центральном мозге пчелы.
Оптические срезы центрального мозга пчелы, инкубированные с анти-BRP last200 и анти-SYNORF1 для визуализации пресинаптических белков AmBRP и синапсина. a Продольный разрез схематического изображения головного мозга медоносной пчелы, показывающий вентрально расположенные области (номенклатура по Ито и др. (2014) [34]). b-d Распределение сигналов BRP last200 (b) и сигналов анти-SYNORF1 (c) в вентрально расположенных областях мозга 29-дневной пчелы. Оба антитела окрашиваются во всех областях мозга с почти одинаковым распределением (d). Заметными окрашенными участками являются вертикальные и антенные лепестки. e Продольный разрез схематического изображения мозга медоносной пчелы, показывающий дорсально расположенные области (номенклатура по Ito et al.(2014) [34]). f-h Распределение сигналов BRP last200 (f) и сигналов анти-SYNORF1 (g) в дорсально расположенных областях мозга 29-дневной пчелы. Оба антитела проявляют окрашивание во всех областях мозга с одинаковым распределением (h) Заметными окрашенными областями являются ножки, особенно при окрашивании AmBRP. LCA, боковая чашечка; MCA, медиальная чашечка; ВЛ — вертикальный лепесток; PED, цветонос; ML, медиальная доля; CB, центральный корпус; AL — антеннальная доля; NA, neuraxis anterior; M, медиальный; NP, задний нервный мост; L, боковой.Масштабные линейки: 200 мкм для b-d и f-h.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g002
Рис. 3. AmBRP преимущественно располагается вблизи мембраны пресинаптических бутонов внутри микрогломерул в чашечках грибовидного тела.
ac Конфокальные изображения медиальной чашечки, показывающие окрашивание BRP last200 (AmBRP, зеленый, b) в сочетании с окрашиванием фаллоидином (F-актин, пурпурный, a) и контрастным окрашиванием против SYNORF1 (Synapsin, синий, a ) для визуализации пре- и постсинаптических структур у 8-дневной пчелы.Чашечку можно разделить на три области: губу, воротничок и базальное кольцо. Эксперименты были сосредоточены на губе и плотной области воротника (dCO). d Схематическое изображение микроклубочков (MG) (изменено после [35], показывающее уже установленные пре- и постсинаптические маркеры (синапсин, синий; F-актин, пурпурный). Бутон проекционного нейрона окружен шипами из клетки Кеньона Анти-SYNORF1 маркирует связанный с везикулами белок синапсин (синий), тогда как фаллоидин Alexa Fluor 546 связывается с F-актином, расположенным в дендритных шипах (пурпурный). e-k Конфокальные изображения MG в плотной области воротника с помеченными синапсином (e), F-актином (f) и AmBRP (h). Сигналы F-актина образуют круги вокруг сигналов синапсина (g). AmBRP располагается преимущественно на внешнем крае сигналов, меченных синапсином, и на внутреннем крае сигналов F-актина (i-k). На вставках показан одиночный увеличенный MG с соответствующего изображения. LI, губа; СО, воротник; BR — базальное кольцо; dCO, воротник плотный; PN, проекционный нейрон; KC, ячейка Кеньона. Шкала: 20 мкм для a-c, 2 мкм для e-k, 1 мкм для вставок.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g003
Чтобы проверить, локализуется ли AmBRP на мембране пресинаптических одиночных нервных окончаний (бутонов), мы исследовали его субклеточную локализацию с помощью пре- и постсинаптических маркеров. Этот анализ показал, что в синаптических комплексах (MG), расположенных в губе и воротнике MBs, сигналы F-actin появляются в кольцевых структурах, окружающих меченные анти-SYNORF1 бутоны (Fig. 3A и 3E-3G). Сигналы анти-BRP last200 преимущественно располагались на внешнем крае бутонов, меченных анти-SYNORF1, что указывает на локализацию AmBRP в переходной зоне между окрашиванием анти-SYNORF1 и окрашиванием F-актина, то есть в областях, близких к пресинаптическому бутону. мембрана, на которой формируются синапсы (рис. 3H – 3K).
Уровни AmBRP и синапсина в центральном мозге пчелы изменяются возрастно-зависимым образом
Чтобы исследовать, изменяется ли уровень пресинаптических белков в мозге пчелы во время старения, мы количественно определили уровни AmBRP и синапсина в центральном мозге 1-, 8-, 15-, 29- и 43-дневных пчел в западной популяции. блот-анализ (рис. 4, необработанные данные представлены в таблице S1). Следует отметить, что мы обнаружили, что 15-дневные пчелы (в отличие от 8-, 29- и 43-дневных пчел) имеют значительно повышенный уровень AmBRP по сравнению с однодневными пчелами (дисперсионный анализ Краскала-Уоллиса более все группы: H (4, N = 72) = 11.69, р <0,05; Mann-Whitney U: 1 день против 15 дней, p = 0,001) (рис. 4B). Напротив, уровень синапсина был значительно увеличен у 15-, 29- и 43-дневных пчел по сравнению с однодневными пчелами, а также отличался у 8- и 15-дневных пчел (ANOVA Краскала-Уоллиса для всех группы: H (4, N = 62) = 27,28, p <0,001; Mann-Whitney U: 1 день против 15 дней, p = 0,000; 1 день против 29 дней, p = 0,000; 1 день против 43 d, p = 0,000; 8 d против 15 d, p = 0,004) (рис. 4C). Эти результаты демонстрируют связанные с возрастом изменения уровня пресинаптических белков AmBRP и синапсина в центральном мозге медоносной пчелы.
Рис. 4. Возрастные изменения уровней AmBRP и синапсина в центральном мозге Apis mellifera .
a Репрезентативный вестерн-блоттинг центрального мозга 1-, 8-, 15-, 29- и 43-дневных пчел. Показаны белки AmBRP, мигрирующие около 220 кДа, белки синапсина около 70 кДа и полоса α-тубулина около 60 кДа. b-c Результаты количественного вестерн-блоттинга с использованием гомогената центрального мозга 1-, 8-, 15-, 29- и 43-дневных пчел. b Уровень AmBRP в центральном мозге повышен в группе 15-дневных рабочих пчел по сравнению с 1-дневными пчелами. c Уровень синапсина повышен в группе рабочих пчел в возрасте 15, 29 и 43 дней по сравнению с однодневными пчелами. Бланки показывают медианы, 25% и 75% квартили и диапазон значений (мин-макс). (*) Значительные различия (p <0,05), обнаруженные с помощью U-критерия Манна-Уитни после дисперсионного анализа Крускала-Уоллиса.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g004
Возрастные вариации синапсина и AmBRP в губе и воротничке грибовидного тела
Затем мы исследовали, как возраст влияет на распределение пресинаптических белков AmBRP и Synapsin в губе MB, области ввода обонятельной информации и воротничке (плотный воротник), области входа в основном для визуальной информации. Короче говоря, мы подсчитали количество анти-SYNORF1- и анти-BRP last200 -положительных пикселей в определенных областях интереса (ROI) на губе и воротнике на 1, 8, 15, 29 и 43 днях. -старые пчелы (см. выше, рис. 5).Каждый ROI содержал постоянное количество пикселей (7396 пикселей = 400 мкм 2 ). Мы рассчитали среднее количество анти-BRP last200 — и анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI и соотношение между анти-BRP last200 — и анти-SYNORF1-положительными пикселями на ROI. Мы рассчитали это соотношение, чтобы скорректировать возрастные вариации в пресинаптической области, поскольку анти-SYNORF1-окрашивание маркирует пресинаптические структуры [8, 10, 30, 36]. Исходные данные рассчитанных медианных чисел и соотношений представлены в таблице S2.
Рис. 5. Схема метода подсчета пикселей.
Схема, представляющая метод подсчета пикселей с сигналом антитела в областях интереса (ROI), расположенных в медиальных чашечках мозга медоносной пчелы. Черные квадраты в медиальной чашечке (помечены F-актином, масштабная полоса 20 мкм) показывают приблизительное расположение этих областей интереса. Две области интереса были помещены в губу (LI) и две — в плотный воротник (dCO). Одна область интереса занимает площадь 400 мкм 2 (86 x 86 пикселей). Количество пикселей, которые были положительными на конкретное антитело (т. Е.е. которые имели значение интенсивности выше определенного порога, подробности см. в материалах и методах).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g005
В ходе исследования мы обнаружили, что среднее количество анти-BRP last200 -положительных пикселей на ROI изначально было довольно низким (менее 600 из пиксели на ROI были анти-BRP last200 -положительные) и что у 43-дневных пчел было значительно больше анти-BRP last200 -положительных пикселей на ROI, чем у 1-, 8- и 15-дневных пчел ( ANOVA Краскела-Уоллиса по всем группам: H (4, N = 54) = 17.15, р <0,01; Mann-Whitney U: 1 д против 43 д, p = 0,000; 8 дней по сравнению с 43 днями, p = 0,005; 15 дней по сравнению с 43 днями, p = 0,005) (рис. 6А). Напротив, среднее количество анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI было выше у молодых пчел, достигая самого низкого уровня у 43-дневных пчел (дисперсионный анализ Краскела-Уоллиса по всем группам: H (4, N = 54) = 23,69, p <0,001; Mann-Whitney U: 1 день против 43 дней, p = 0,000; 15 дней против 29 дней, p = 0,002; 15 дней против 43 дней, p = 0,000) (рис. 6B). Отношение анти-BRP last200 -положительных пикселей к анти-SYNORF1-положительным пикселям на ROI было равно 0.23 в первый день после появления всходов и значительно увеличился у 43-дневных пчел по сравнению с 1-, 8-, 15-дневными пчелами (медианные отношения 0,23 (1 день), 0,29 (8 дней), 0,24 (15 дней) ), 0,32 (29 дней), 0,36 (43 дня), дисперсионный анализ Краскела-Уоллиса по всем группам: H (4, N = 54) = 21,40, p <0,001; Mann-Whitney U: 1 день против 43 дней. , p = 0,000; 8 дней против 43 дней, p = 0,000; 15 дней против 43 дней, p = 0,000) (рис. 6C).
Рис. 6. Среднее количество анти-BRP last200 — и анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI зависит от возраста губ и воротника.
a Среднее количество анти-BRP last200 -положительных (анти-BRP) пикселей на ROI в ошейнике выше у 43-дневных пчел по сравнению с 1-, 8- и 15-дневными пчелами. пчелы. b Среднее количество анти-SYNORF1-положительных (анти-SYNORF1) пикселей на ROI в ошейнике ниже у 43-дневных пчел по сравнению с 1- и 15-дневными пчелами. c Отношение анти-BRP last200 -положительных пикселей к анти-SYNORF1-положительным пикселям на ROI в ошейнике выше у 43-дневных пчел по сравнению с 1-, 8- и 15-дневными пчелами. . д . Однодневные и 43-дневные пчелы различаются по среднему количеству анти-BRP last200 -положительных пикселей на ROI в ошейнике. e Среднее количество анти-SYNORF1-положительных пикселей не изменилось с возрастом в губе. f Отношение анти-BRP last200 -положительных пикселей к анти-SYNORF1-положительным пикселям на ROI в губе выше у 8-дневных пчел по сравнению с однодневными пчелами и у 43-дневных пчел. пчелы по сравнению с 15- и 29-дневными пчелами. Бланки показывают медианы, 25% и 75% квартили и диапазон значений (мин-макс).(*) Значительные различия (p <0,05), обнаруженные с помощью U-критерия Манна-Уитни после дисперсионного анализа Крускала-Уоллиса.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0175894.g006
В губе среднее количество анти-BRP last200 -положительных пикселей на ROI было увеличено у 43-дневных пчел по сравнению с 1 суточные пчелы (дисперсионный анализ Краскела-Уоллиса по всем группам: H (4, N = 54) = 16,13, p <0,01; Mann-Whitney U: 1 день против 43 дней, p = 0,002) (рис. 6D ), тогда как среднее количество анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI существенно не изменилось с возрастом (ANOVA Краскела-Уоллиса по всем группам, воротник: H (4, N = 54) = 8.28, p> 0,05) (рис. 6E). Интересно, что соотношение анти-BRP last200 -положительных пикселей к анти-SYNORF1-положительным пикселям на ROI значительно увеличилось в течение первой недели после появления и с 29 по 43 день (дисперсионный анализ Краскела-Уоллиса для всех групп: H ( 4, N = 54) = 24,71, p <0,001; Mann-Whitney U: 1 день против 8 дней, p = 0,002; 1 день против 29 дней, p = 0,004; 1 день против 43 дней, p = 0,000; 15 дней против 43 дней, p = 0,002; 29 дней против 43 дней, p = 0,002) (рис. 6F).
В совокупности среднее количество анти-BRP last200 -положительных пикселей на ROI увеличилось в губе и воротнике.Напротив, среднее количество анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI уменьшилось в воротнике, но не изменилось в губе. И в воротнике, и в губе соотношение анти-BRP last200 -положительных пикселей к анти-SYNORF1-положительным пикселям на ROI увеличивалось с возрастом. Эти находки предполагают, что площадь и, следовательно, предположительно количество пресинаптического белка AmBRP возрастает в губе и воротнике.
Обсуждение
AmBRP локализуется вблизи мембраны бутонов MG в чашечках МБ
Мы демонстрируем, что AmBRP, меченный антителом BRP last200 , обнаруживается во всем мозге медоносной пчелы и демонстрирует аналогичный паттерн локализации, как и меченый синапсин.В чашечках MB AmBRP был обнаружен рядом с пресинаптической клеточной мембраной бутонов, меченных синапсином, и, следовательно, в областях, где расположены пресинаптические структуры [8, 16]. Соответственно, мы заключаем, что гомологичные белки BRP локализованы в пресинаптических участках MG в мозге медоносной пчелы. Исследования на Drosophila melanogaster и саранчах, сообщающие о пресинаптической локализации гомологичных белков BRP, согласуются с нашими находками [21, 22]. Это предполагает, что AmBRP может иметь сходную функцию в синапсах пчел, как у саранчи и плодовой мухи, где он участвует в регуляции высвобождения нейромедиаторов [22, 23, 37].
Возрастные вариации уровней AmBRP и синапсина в центральном мозге
Используя Вестерн-блот-анализ, мы показали, что уровни AmBRP и синапсина были значительно выше в центральном мозге 15-дневных пчел по сравнению с однодневными пчелами. Эти высокие уровни AmBRP и синапсина могут быть связаны с возрастным увеличением количества этих белков в уже существующих пресинапсах или с образованием новых дополнительных синапсов в центральном мозге.
В дополнение к экспериментам вестерн-блоттинга мы провели иммуногистологический анализ для изучения локализации AmBRP и синапсина в МБ.Этот анализ выявил преобладающее окрашивание AmBRP в ножках MB, которые состоят из пучков аксоноподобных отростков из внутренних нейронов MB, клеток Kenyon [38]. Таким образом, синапсы могут быть обнаружены по всей длине стебля. Действительно, синапсы в стебле MB медоносной пчелы были описаны уже в 1971 г. (обзор Schürmann, 2016 [39]). Более того, Rybak и Menzel (1993) [40] обнаружили внешние нейроны KC, которые получают входные данные от вертикальной доли и ветвятся на ножку (а также на вертикальную долю, медиальную долю и чашечки ипсилатеральной MB). соединительные подотделы МБ.Основываясь на этих результатах и находках у других насекомых, Schürmann (2016) [39] предполагает, что стебель (а также доли) MB являются «сайтами перекрестных помех» между (внутренними) KCs, а также внешними нейронами KC.
В Drosophila melanogaster , Knapek et al. (2011) [41] продемонстрировали, что DmBRP в клетках Kenyon играет критическую роль в формировании устойчивой к анестезии памяти: 70% -ное снижение DmBRP в клетках Kenyon значительно снижает этот тип памяти. Соответственно, возрастное увеличение BRP, наблюдаемое в нашем эксперименте, может способствовать формированию памяти у плодовых мух и, возможно, также у медоносных пчел.Однако Гупта и соавт. (2016) [42] продемонстрировали, что вызванное возрастом увеличение DmBRP, которое может имитироваться увеличением количества копий BRP, не способствует устойчивой к анестезии памяти, а вместо этого блокирует чувствительную к холоду, чувствительную к анестезии память. Основываясь на этих результатах, авт. Предположили, что в нервной системе Drosophila стареющие синапсы могут приближаться к верхнему пределу своего рабочего диапазона за счет увеличения уровней BRP. Этот зависящий от возраста процесс может ограничивать синаптическую пластичность и способствовать ухудшению формирования памяти с возрастом (46).
Возрастная вариация синапсина и AmBRP в губе и плотном воротнике МБ
Предыдущие исследования показали, что плотность упаковки бутонов в губе и плотном воротнике уменьшается с возрастом, что приводит к уменьшению количества бутонов в определенной области, т.е. ROI, этих нейропилов [8–10]. Таким образом, можно было бы предсказать, что пресинаптические белки в губе и плотном воротнике уменьшаются с возрастом из-за уменьшения плотности упаковки бутонов, что приводит к меньшему количеству бутонов на анализируемую область интереса.Действительно, это предсказание подтверждается для синапсина в плотном воротнике в нашем исследовании, поскольку мы наблюдаем связанное с возрастом уменьшение количества анти-SYNORF1-положительных пикселей. Однако это не относится к синапсину в губе, где количество анти-SYNORF1-положительных пикселей не изменяется с возрастом. Что могло быть причиной этого открытия? Было показано, что, помимо уменьшения плотности, с возрастом увеличивается средний объем отдельных бутонов в области губы и плотного воротника [8, 10].Это увеличение сильнее в губе, чем в воротнике [8]. Таким образом, уменьшение плотности бутона и увеличение объема бутона, скорее всего, противодействуют друг другу в губе, и это может быть причиной того, что мы не видим изменений в количестве синапсина в губе.
Как и в случае с синапсином, возрастные изменения в структурной организации бутонов губ и воротника могут влиять на обнаружение анти-BRP last200 -положительных пикселей. Таким образом, мы рассчитали отношение между средним количеством анти-BRP last200 -положительных пикселей к среднему количеству анти-SYNORF1-положительных пикселей на ROI, тем самым исключив влияние морфологических изменений плотности и объема бутонов. по обнаружению анти-BRP last200 -положительных пикселей.Соотношения, то есть относительная площадь и, следовательно, вероятно, количество AmBRP увеличиваются в зависимости от возраста как на губе, так и на воротнике: в плотном воротнике и губе относительное количество AmBRP значительно увеличивается за 43 дня. -старые пчелы. Кроме того, мы наблюдаем увеличение относительного количества AmBRP в первую неделю после появления на губе.
AmBRP — это белок, преимущественно расположенный в пресинапсах (см. Выше). Из-за возрастного увеличения объема бутона (см. Выше) бутоны с большей поверхностью могут также иметь более активные зоны.Увеличение количества активных зон на бутон приведет к увеличению уровней AmBRP, что объяснит наблюдаемое возрастное увеличение относительного количества AmBRP. Действительно, эта гипотеза может быть верной для ошейника, поскольку было показано, что количество активных зон на бутон увеличивается у 35-дневных пчел по сравнению с однодневными пчелами, и что соотношение ленточных и не ленточных Тип активных зон увеличен у 35-дневных пчел по сравнению с 1-дневными пчелами. Последнее интересно, потому что ленточные синапсы у пчел напоминают Т-образные синапсы у плодовых мушек, которые содержат BRP, тогда как неленточные синапсы не похожи на этот тип синапсов [8] Таким образом, эти данные согласуются с нашими выводами. увеличения AmBRP с 1-го, 8-го и 15-го дня до 43-го дня.
В отличие от ошейника, количество активных зон на бутон остается неизменным между 1- и 35-дневными пчелами в губе [8]. Однако то же исследование показало, что также в бутонах для губ доля активных зон типа ленты и без ленты увеличивается. Таким образом, увеличение AmBRP в губе может не указывать на образование новых активных зон и, следовательно, новых синапсов. Скорее, мы предполагаем, что в губе именно количество AmBRP в существующих активных зонах изменяется в зависимости от возраста.Как упоминалось выше, это изменение, по-видимому, происходит дважды: рано после вылупления и в конце жизни пчел между 29 и 43 днями. Вполне возможно, что изменение количества AmBRP в существующих синапсах приводит к сдвигу пропорции ленты по сравнению с отсутствием. активные зоны ленты, так что активные зоны ленты увеличиваются в зависимости от возраста.
Что может быть причиной наблюдаемых возрастных изменений AmBRP в губе и воротнике? Основываясь на существующей литературе, первое увеличение AmBRP в губе могло быть связано с процессами созревания в обонятельной системе.Губа может рассматриваться как часть этой обонятельной системы, поскольку проекционные нейроны из антеннальных долей передают информацию об запахе на клетки MB Kenyon в этой области [12]. Нейропилы, принадлежащие к обонятельной системе, такой как антеннальные доли, еще не полностью развиты у недавно появившихся пчел и созревают в течение первых дней после появления на свет [43–45]. Эти процессы созревания, происходящие в антеннальной доле, могут также влиять на синаптические связи и тем самым, вероятно, на количество AmBRP в вышестоящих центрах обработки запахов, таких как губа.
Помимо увеличения AmBRP в течение первой недели жизни пчелы, мы обнаружили повышение уровня AmBRP у очень старых пчел (43-дневного возраста) в губе, но также и в воротнике. Подобные результаты наблюдались на нервно-мышечных соединениях старых плодовых мушек [46]. Авторы обнаружили, что с возрастом количество пятен с меткой BRP, которые указывают на активные зоны, на бутон увеличивается до возраста 42 дней, и что это увеличение сопровождается увеличением объема бутона. Из исследований мутантов эндоцитоза известно, что увеличение количества бутонов и активных зон компенсирует уменьшение экзоцитоза синаптических везикул [47–49].Таким образом, повышенные уровни AmBRP в бутонах у более старых насекомых могут представлять собой компенсаторные механизмы для связанной с возрастом более низкой синаптической передачи. Эта гипотеза согласуется с точкой зрения, что возрастные синаптические изменения могут быть следствием адаптивных процессов, обусловленных пластичностью нейронов, которые компенсируют возрастные когнитивные нарушения [50]. Действительно, работа Gupta et al. (2016) [42] продемонстрировали, что падение постсинаптической возбудимости приводит к увеличению пресинаптических каркасов.По мнению авторов, это увеличение пресинаптических каркасов может приводить к увеличению высвобождения синаптических пузырьков, которое, как было показано, зависит от возраста [42]. Так, в модели болезни Альцгеймера на модели плодовой мушки наблюдалось возрастное снижение количества BRP и вероятности высвобождения синаптических пузырьков [51], что свидетельствует о том, что пресинаптические β-амилоидные бляшки в мозге плодовой мушки могут препятствовать компенсации. возрастных процессов, которые могут быть связаны с количеством BRP.
Возрастные процессы и разделение труда у пчел
Отличительной особенностью пчеловодства является возрастное разделение труда [52]. Отдельные рабочие выполняют разные задачи в улье и за его пределами в зависимости от возраста: в течение первых 2–3 недель после появления взрослых особей рабочие выполняют в улье обязанности, такие как уход за выводком и переработка пищи, и начинают собирать нектар и пыльцу. после этого вне улья [53, 54]. Было высказано предположение, что эта поведенческая пластичность имеет детерминанты, связанные как с возрастом, так и с опытом [55–57].Следовательно, следует учитывать, что возрастные процессы, наблюдаемые у медоносных пчел, связаны не только с их хронологическим возрастом, но и с задачей, которую они выполняют в силу своего возраста и состояния колонии. Таким образом, эффекты, связанные с возрастом, наблюдаемые в этом исследовании, могут быть связаны с (неизвестным) зависимым от возраста сигналом, который запускает переключение между двумя задачами, из-за опыта, полученного при выполнении задачи, связанной с возрастом [58], или из-за внутреннее состояние колонии.В последнем случае наблюдаемые эффекты будут связаны не с возрастом пчел, а с состоянием семьи. Поскольку мы изучали пчел определенного возраста в колонии, которая не подвергалась манипуляциям, мы предлагаем здесь наблюдать «нормально» стареющих пчел и что наблюдаемые нами эффекты прямо или косвенно связаны с возрастом пчел.
Здесь мы сообщаем, что уровень пресинаптических белков, синапсина и AmBRP, в мозге медоносной пчелы модифицируется в зависимости от возраста. Мы обнаружили раннее увеличение относительного количества AmBRP в течение первой недели после появления в губе MB, что, как мы предполагаем, может быть связано с процессами созревания в обонятельной системе.Мы впервые показываем, что обе области MB, губа и воротник, увеличивают количество AmBRP у 43-дневных пчел. Учитывая, что BRP гомологичен белку ELKS / CAST / ERC позвоночных [20], который является частью пресинаптической активной зоны, будет интересно, изменяются ли эти белки ассоциированным с возрастом образом и у позвоночных, и если AmBRP увеличение компенсирует возрастные когнитивные нарушения.
Благодарности
Мы благодарим Кристин Квентин, Институт генетики, Свободный университет Берлина, и Торстена Мильке, Институт молекулярной генетики им. Макса Планка, Берлин, за их поддержку и продолжающееся плодотворное обсуждение анализа локализации AmBRP в мозге медоносной пчелы.Это исследование было поддержано Федеральным министерством образования и исследований Германии (BMBF) в рамках гранта № 01GQ0941, предоставленного DE в рамках проекта Bernstein Focus Neuronal Basis of Learning, и Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) в рамках гранта № EI 512/1, предоставленного компании. DE и грант № EI 512 / 2–1 присуждены DE в рамках совместного проекта FOR 1363 Биогенные амины у насекомых : Координация физиологических процессов и поведения .
Вклад авторов
- Концептуализация: KG SS DE.
- Обработка данных: кг.
- Формальный анализ: KG.
- Получение финансирования: DE.
- Исследование: KG KH IK.
- Администрация проекта: DE.
- Ресурсы: HD SS.
- Надзор: DE.
- Подтверждение: KG DE.
- Визуализация: КГ И.К.
- Написание — оригинальная черновик: KG DE.
- Написание — просмотр и редактирование: KG DE.
Ссылки
- 1. ван дер Зее EA. Синапсы, шипы и киназы в обучении и памяти млекопитающих и влияние старения. Neurosci Biobehav Rev.2015; 50: 77–85. Epub 2014/07/08. pmid: 24998408
- 2. Grillo FW. Да здравствует аксон. Параллели между старением и патологией с пресинаптической точки зрения. J Chem Neuroanat. 2015. Epub 2015/12/25.
- 3.Петралиа Р.С., Маттсон МП, Яо П.Дж. Нарушение коммуникации: влияние старения на структуру синапсов. Aging Res Rev.2014; 14: 31–42. Epub 2014/02/06. PubMed Central PMCID: PMC4094371. pmid: 24495392
- 4. Терман А, Бранк UT. Старение — цена памяти? Биогеронтология. 2005. 6 (3): 205–10. Epub 2005/07/26. pmid: 16041624
- 5. Эйзенхардт Д. Молекулярные механизмы, лежащие в основе формирования долговременных воспоминаний о вознаграждении и воспоминаний исчезновения у пчел ( Apis mellifera ).Learn Mem. 2014; 12 (10): 534–42.
- 6. Холерс GS, Fahrbach SE, Robinson GE. Селективная нейроанатомическая пластичность и разделение труда у медоносной пчелы. Природа. 1993; 364: 238–40. pmid: 8321320
- 7. Durst C, Eichmüller S, Menzel R. Развитие и опыт привели к увеличению объема субкомпартментов грибовидного тела медоносной пчелы. Behav Neural Biol. 1994; 62: 259–63. pmid: 7857249
- 8. Groh C, Lu Z, Meinertzhagen IA, Rössler W. Возрастная пластичность синаптической ультраструктуры нейронов чашечки грибовидного тела взрослой пчелы Apis mellifera .J Comp Neurol. 2012; 520: 3509–27. pmid: 22430260
- 9. Мюнц Т.С., Гро С., Мезоннас А., Ле Конте Й., Плеттнер Э., Росслер В. Нейрональная пластичность чашечки грибовидного тела во время созревания взрослых пчел и возможные феромональные влияния. Dev Neurobiol. 2015; 75 (12): 1368–84. Epub 2015/03/19. pmid: 25784170
- 10. Krofczik S, Khojasteh U, Hempel De Ibarra N, Menzel R. Адаптация микрогломерулярных комплексов в губе грибовидного тела медоносной пчелы к манипуляциям с поведенческим созреванием и сенсорным опытом.Dev Neurobiol. 2008. 68: 1007–17. pmid: 18446779
- 11. Гроненберг В. Подразделения чашечек перепончатокрылых грибовидных тел по их афферентному питанию. J Comp Neurol. 2001. 435 (4): 474–89. pmid: 11406827
- 12. Киршнер С., Кляйнейдам С.Дж., Зубе С., Рыбак Дж., Грюневальд Б., Рёсслер В. Двойной обонятельный путь у медоносной пчелы, Apis mellifera . J Comp Neurol. 2006. 499 (6): 933–52. pmid: 17072827
- 13. Абель Р., Рыбак Дж., Мензель Р. Структура и паттерны реакции обонятельных интернейронов у медоносной пчелы, Apis mellifera .J Comp Neurol. 2001; 437: 363–83. pmid: 11494262
- 14. Schröter U, Menzel R. Новый восходящий сенсорный тракт к чашечкам грибовидного тела медоносной пчелы, субэзофагеально-чашечный тракт. J Comp Neurol. 2003. 465 (2): 168–78. pmid: 12949779
- 15. Эмер Б., Гроненберг В. Разделение визуального сигнала на грибовидные тела у медоносной пчелы ( Apis mellifera ). J Comp Neurol. 2002. 451 (4): 362–73. pmid: 12210130
- 16. Ганешина О., Мензель Р.ГАМК-иммунореактивные нейроны грибовидных тел пчел: электронно-микроскопическое исследование. J Comp Neurol. 2001. 349 (3): 335–49.
- 17. Steiger U. Über den Feinbau des Neuropils im Corpus pedunculatum der Waldameise. Zeitschrift für Zellforschung. 1967. 81: 511–36.
- 18. Трухильо-Кеноз О., Меламед Дж. Наблюдения под электронным микроскопом чашечек мозга насекомых. J. Ultra Mol Struct R. 1962; 7: 389–98.
- 19.
Ясуяма К., Майнерцхаген И.А., Шурманн Ф.В.Синаптическая организация чашечки грибовидного тела у Drosophila melanogaster . J Comp Neurol. 2002. 445 (3): 211–26. Epub 2002/03/29. pmid: 11
2
- 20. Wagh DA, Rasse TM, Asan E, Hofbauer A, Schwenkert I., Buchner S, et al. Bruchpilot, белок, гомологичный ELKS / CAST, необходим для структурной целостности и функции синаптических активных зон у Drosophila. Нейрон. 2006; 49: 833–44. pmid: 16543132
- 21. Leitinger G, Masich S, Neumüller J, Pabst MA, Pavelka M, Rind FC и др.Структурная организация пресинаптической плотности идентифицированных синапсов в центральной нервной системе саранчи. J Comp Neurol. 2012; 520: 384–400. pmid: 21826661
- 22. Фуке В., Овалд Д., Вичманн С., Мертель С., Депнер Х., Дайба М. и др. Созревание сборки активной зоны на Drosophila Bruchpilot. J Cell Biol. 2009. 186: 129–45. pmid: 19596851
- 23. Kittel RJ, Wichmann C, Rasse TM, Fouquet W, Schmidt M, Schmid A, et al. Bruchpilot способствует сборке активной зоны, кластеризации каналов Ca2 + и высвобождению везикул.Наука. 2006; 312: 1051–4. pmid: 16614170
- 24. Hallermann S, Kittel RJ, Wichmann C, Weyhersmüller A, Fouquet W, Mertel S и др. Обнаженные плотные тела провоцируют депрессию. J Neurosci. 2010. 30 (43): 14340–5. pmid: 20980589
- 25. Пелед Е.С., Ньюман З.Л., Исакофф Е.Ю. Вызванная и спонтанная передача поддерживается различными наборами синапсов. Curr Biol. 2014; 24 (5): 484–93. Epub 2014/02/25. Идентификатор PubMed Central PMCID: PMCPMC4017949. pmid: 24560571
- 26. Мелом Дж. Э., Акбергенова Ю., Гаворник Дж. П., Литтлтон Дж. Т..Самопроизвольное и вызванное высвобождение независимо регулируются в отдельных активных зонах. J Neurosci. 2013. 33 (44): 17253–63. Epub 2013/11/01. Идентификатор PubMed Central PMCID: PMCPMC3812501. pmid: 24174659
- 27. Геринг К. Б., Хойфельдер К., Керстинг И., Эйзенхардт Д. Изобилие фосфорилированных Apis mellifera CREB во внутренних компактных клетках грибовидного тела медоносной пчелы меняется с возрастом. J Comp Neurol. 2016; (6): 1165–80. Epub 2015/09/12. pmid: 26355639
- 28. Ульрих А., Беме М.А., Шенеберг Дж., Депнер Х., Сигрист С.Дж., Ноэ Ф.Динамическая организация синтаксина-1А в пресинаптической активной зоне. PLoS Comput Biol. 2015; 11 (9): e1004407. pmid: 26367029
- 29. Frambach I, Rössler W, Winkler M, Schürmann F-W. F-актин в идентифицированных синапсах нейропиля грибовидного тела мозга насекомого. J Comp Neurol. 2004. 475 (3): 303–14. pmid: 15221947
- 30. Groh C, Tautz J, Rössler W. Синаптическая организация в мозге взрослой медоносной пчелы находится под влиянием контроля температуры расплода во время развития куколки.PNAS. 2004. 101 (12): 4268–73. PubMed Central PMCID: PMC384730. pmid: 15024125
- 31. Klagges BRE, Heimbeck G, Godenschwege TA, Hofbauer A, Pflugfelder GO, Reifegerste R, et al. Синапсины беспозвоночных: один ген кодирует несколько изоформ в Drosophila . J Neurosci. 1996. 16 (10): 3154–65. pmid: 8627354
- 32.
Hofbauer A, Ebel T, Waltenspiel B, Oswald P, Chen Y-c, Halder P и др. Библиотека гибридом Вюрцбурга против мозга Drosophila .J Neurogenet. 2009; 23: 78–91. pmid: 1
98
- 33. Müßig L, Richlitzki A, Rößler R, Eisenhardt D, Menzel R, Leboulle G. Острое нарушение субъединицы рецептора NMDA NR1 в мозге медоносной пчелы выборочно нарушает формирование памяти. J Neurosci. 2010; 30: 7817–25. pmid: 20534830
- 34. Ито К., Шиномия К., Ито М., Армстронг Дж. Д., Боян Дж., Хартенштейн В. и др. Систематическая номенклатура мозга насекомых. Нейрон. 2014. 81 (4): 755–65. pmid: 24559671
- 35.Ганешина О., Воробьев М., Мензель Р. Синаптогенез чашечки грибовидного тела при метаморфозе медоносной пчелы Apis mellifera : электронно-микроскопическое исследование. J Comp Neurol. 2006. 497 (6): 876–97. pmid: 16802331
- 36. Pasch E, Muenz TS, Rössler W. CaMKII по-разному локализуется в синаптических областях клеток Кеньона в грибовидных телах мозга медоносной пчелы. J Comp Neurol. 2011. 519 (18): 3700–12. pmid: 21674485
- 37. Маткович Т., Зиберт М., Кноче Э, Депнер Х, Мертель С., Овалд Д. и др.Цитоматрикс Bruchpilot определяет размер легко высвобождаемого пула синаптических везикул. Журнал клеточной биологии. 2013. 202 (4): 667–83. pmid: 23960145
- 38. Strausfeld NJ. Организация тела медоносного гриба: изображение чашечки в вертикальной и гамма-долях. J Comp Neurol. 2002. 450 (1): 4–33. pmid: 12124764
- 39. Schürmann F-W. Тонкая структура синаптических узлов и цепей в грибовидных телах мозга насекомых. Строение и развитие членистоногих.2016; 45 (5): 399–421.
- 40. Рыбак Дж., Мензель Р. Анатомия грибовидных тел в мозге медоносной пчелы: нейронные связи альфа-доли. J Comp Neurol. 1993; 334: 444–65. pmid: 8376627
- 41. Кнапек С., Сигрист С., Танимото Х. Bruchpilot, синаптический белок активной зоны для устойчивой к анестезии памяти. J Neurosci. 2011; 31: 3453–8. pmid: 21368057
- 42. Гупта В.К., Печ У., Бхукель А., Фултерер А., Эндер А., Мауэрманн С.Ф. и др. Спермидин подавляет связанное с возрастом ухудшение памяти, предотвращая неблагоприятное увеличение размера пресинаптической активной зоны и высвобождения.PLoS Biol. 2016; 14 (9): e1002563. pmid: 27684064
- 43. Ван С., Чжан С., Сато К., Сринивасан М.В. Созревание представления запаха в усиковой лопасти медоносной пчелы. J. Insect Physiol. 2005. 51 (11): 1244–54. pmid: 16183074
- 44. Masson C, Арнольд Г. Онтогенез, созревание и пластичность обонятельной системы у рабочей пчелы. J. Insect Physiol. 1984. 30 (1): 7–14.
- 45. Gascuel J, Masson C. Исследование развития афферентированных и глухих усиков пчел.J Neurobiol. 1991. 22 (8): 795–810. pmid: 1779223
- 46. Вагнер Н., Лаугкс У., Хекманн М., Асан Э., Нойзер К. У старения Drosophila melanogaster изменилась пре- и постсинаптическая ультраструктура нервно-мышечных соединений у взрослых. J Comp Neurol. 2015; 523 (16): 2457–75. Epub 2015/05/06. pmid: 25940748
- 47. Dickman DK, Horne JA, Meinertzhagen IA, Schwarz TL. Замедленный классический путь, а не «поцелуй и беги», опосредует эндоцитоз в синапсах, лишенных синаптоянина и эндофилина.Клетка. 2005. 123 (3): 521–33. Epub 2005/11/05. pmid: 16269341
- 48. Дикман Д.К., Лу З., Майнерцхаген И.А., Шварц Т.Л. Изменение синаптического развития и расстояния между активными зонами у мутантов по эндоцитозу. Curr Biol. 2006. 16 (6): 591–8. Epub 2006/03/21. pmid: 16546084
- 49. Verstreken P, Koh TW, Schulze KL, Zhai RG, Hiesinger PR, Zhou Y, et al. Синаптоянин задействуется эндофилином, способствуя отслаиванию синаптических пузырьков. Нейрон. 2003. 40 (4): 733–48. Epub 2003/11/19. pmid: 14622578
- 50.Грей Д.Т., Барнс, Калифорния. Отличить адаптивную пластичность от уязвимости в стареющем гиппокампе. Неврология. 2015; 309: 17–28. Epub 2015/08/11. PubMed Central PMCID: PMC4630086. pmid: 26255677
- 51. Хуанг Дж.К, Ма П-Л, Джи С-И, Чжао Х-Л, Тан Дж-Х, Сунь Х-Дж и др. Возрастные изменения в пресинаптической активной зоне на модели болезни Альцгеймера у дрозофилы. Нейробиология болезни. 2013; 51: 161–7. pmid: 23149068
- 52. Робинсон Г.Е.Регулирование разделения труда в сообществах насекомых. Анну Рев Энтомол. 1992; 37: 637–65. pmid: 1539941
- 53. Сили Т.Д. Адаптивное значение графика возрастного полиэтиизма в пчелиных семьях. Behav Ecol Sociobiol. 1982. 11 (4): 287–93.
- 54. Winston ML. Биология медоносной пчелы, Apis mellifera : Издательство Гарвардского университета, Кембридж, Массачусетс; 1987.
- 55. Фарбах С.Е., Мур Д., Капальди Е.А., Фаррис С.М., Робинсон Г.Е. Ожидаемая пластичность грибовидных тел пчел.Learn Mem. 1998. 5 (1): 115–23.
- 56. Фаррис С.М., Робинсон Г.Е., Фарбах С.Е. Связанный с опытом и возрастом рост внутренних нейронов в грибовидных телах взрослой рабочей пчелы. J Neurosci. 2001; 21: 6395–404. pmid: 11487663
- 57. Холерс GS, Fahrbach SE, Robinson GE. Влияние опыта и ювенильного гормона на организацию грибовидных тел медоносных пчел. J Neurobiol. 1995; 26: 130–44. pmid: 7714522
- 58. Scholl C, Wang Y, Krischke M, Mueller MJ, Amdam GV, Rossler W.Воздействие света приводит к реорганизации микрогломерул в грибовидных телах и влияет на уровень ювенильных гормонов у медоносных пчел. Dev Neurobiol. 2014; 74 (11): 1141–53. Epub 2014/06/04. pmid: 248
Возрастное расширение грибовидного тела у самцов потовых пчел и шмелей
Колб, Б. и Гибб, Р. In Когнитивная нейрореабилитация: доказательства и применение Vol. 2 (ред. Стусс, Д. и др. ) 6–21 (Cambridge University Press, 2008).
Глава Google ученый
Frankenhuis, W. E. & Nettle, D. Интеграция исследований пластичности в разных дисциплинах. Curr. Opin. Behav. Sci. 36 , 157–162. https://doi.org/10.1016/j.cobeha.2020.10.012 (2020).
Артикул Google ученый
Гриноу, В. Т., Блэк, Дж. Э. и Уоллес, К. С. Опыт и развитие мозга. Child Dev. 58 , 539–559 (1987).
CAS Статья Google ученый
Gronenberg, W., Heeren, S. & Hölldobler, B. Возрастные и связанные с задачами морфологические изменения в мозге и грибовидных телах муравья Camponotus floridanus . J. Exp. Биол. 199 , 2011–2019 (1996).
CAS Статья Google ученый
Сейд М., Харрис К. и Траниелло Дж. Возрастные изменения количества и структуры синапсов в губной области грибовидных тел у муравья Pheidole dentata . J. Comp. Neurol. 488 , 269–277. https://doi.org/10.1002/cne.20545 (2005).
Артикул PubMed Google ученый
Уизерс, Г. С., Фарбах, С. Э. и Робинсон, Г. Э. Селективная нейроанатомическая пластичность и разделение труда у медоносных пчел. Природа 364 , 238–240. https://doi.org/10.1038/364238a0 (1993).
ADS CAS Статья PubMed Google ученый
Уизерс, Г. С., Фарбах, С. Э. и Робинсон, Г. Э. Влияние опыта и ювенильного гормона на организацию грибовидных тел медоносных пчел. J. Neurobiol. 26 , 130–144. https://doi.org/10.1002/neu.480260111 (1995).
CAS Статья PubMed Google ученый
Фарбах, С. Э., Мур, Д., Капальди, Э. А., Фаррис, С. М., Робинсон, Г. Э. Пластичность грибовидных тел медоносных пчел, ожидаемая на опыте. ЖЖ. Mem. 5 , 115–123 (1998).
CAS PubMed PubMed Central Google ученый
Фаррис, С. М., Робинсон, Г. Э. и Фарбах, С. Э. Рост внутренних нейронов в грибовидных телах взрослой рабочей пчелы, связанный с опытом и возрастом. J. Neurosci. 21 , 6395–6404. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.21-16-06395.2001 (2001).
CAS Статья PubMed PubMed Central Google ученый
Durst, C., Eichmüller, S. & Menzel, R. Развитие и опыт привели к увеличению объема субкомпартментов грибовидного тела медоносной пчелы. Behav. Neural Biol. 62 , 259–263. https://doi.org/10.1016/S0163-1047(05)80025-1 (1994).
CAS Статья PubMed Google ученый
Томе, Х. В. В., Рози-Денадай, К. А., Пимента, Дж. Ф. Н., Гедес, Р. Н. К. и Мартинс, Г. Ф. Возрастная и опосредованная окружающей средой пластичность мозга и поведения у безжальной пчелы Melipona quadrifasciata anthidioides. Apidologie 45 , 557–567. https://doi.org/10.1007/s13592-014-0272-7 (2014).
Артикул Google ученый
Джонс Б., Леонард А., Папай Д. и Гроненберг В. Пластичность мозга рабочего шмеля в зависимости от возраста и среды выращивания. Brain Behav. Evol. 82 , 250–261. https://doi.org/10.1159/000355845 (2013).
Артикул PubMed Google ученый
Фарбах, С. Э., Гирей, Т., Фаррис, С. М. и Робинсон, Г. Е. Расширение нейропиля грибовидных тел у самцов медоносных пчел совпадает с началом полета. Neurosci. Lett. 236 , 135–138. https://doi.org/10.1016/S0304-3940(97)00772-6 (1997).
CAS Статья PubMed Google ученый
Молина, Й. & О’Доннелл, С. Возраст, пол и пластичность грибовидного тела, связанная с доминированием, в мочалке Mischocyttarus mastigophorus . Dev. Neurobiol. 68 , 950–959. https://doi.org/10.1002/dneu.20633 (2008 г.).
Артикул PubMed Google ученый
О’Доннелл, С., Донлан, Н. А. и Джонс, Т. А. Структурные изменения грибовидного тела связаны с разделением труда у эусоциальных рабочих ос (Polybia aequatorialis, Hymenoptera: Vespidae). Neurosci. Lett. 356 , 159–162. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2003.11.053 (2004).
CAS Статья PubMed Google ученый
Гроненберг, В. и Риверос, А. Дж. Организация сообществ насекомых в : от генома к социокомплексу (ред. Гадау, Дж.И Фьюэлл, Дж.) (Издательство Гарвардского университета, 2009).
Google ученый
Бини, Л., Десси-Фулгери, Ф., Каппа, Ф. и Тот, А. Ловушка секса в социальных насекомых: от женщины к мужчине. Neurosci. Biobehav. Ред. 46 , 519–533. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2014.09.014 (2014).
Артикул PubMed Google ученый
Fletcher, D. J. & Michener, C. Распознавание родства у животных (Wiley, 1987).
Google ученый
Wcislo, W. T. Роль обучения в биологии спаривания потовой пчелы Lasioglossum zephyrum (Hymenoptera: Halictidae). Behav. Ecol. Sociobiol. 20 , 179–185. https://doi.org/10.1007/BF00299731 (1987).
Артикул Google ученый
Барроуз, Э. М., Белл, У. Дж. И Миченер, С. Д. Индивидуальные различия запахов и их социальные функции у насекомых. Proc. Natl. Акад. Sci. США 72 , 2824–2828. https://doi.org/10.1073/pnas.72.7.2824 (1975).
ADS CAS Статья PubMed PubMed Central Google ученый
Barrett, M. et al. Нейроанатомическая дифференциация, связанная с альтернативной репродуктивной тактикой у самцов засушливых наземных пчел, Centris pallida и Amegilla dawsoni . J. Comp. Physiol. А https://doi.org/10.1007/s00359-021-01492-4 (2021 г.).
Артикул Google ученый
Woodgate, J. L. et al. Гармоническое радиолокационное слежение показывает, что дроны-медоносные пчелы перемещаются между несколькими воздушными лучами. iScience https://doi.org/10.1016/j.isci.2021.102499 (2021 г.).
Артикул PubMed PubMed Central Google ученый
Соврано В. А., Потрич Д. и Валлортигара Г. Изучение геометрии и особенностей у шмелей (Bombus terrestris). J. Comp. Psychol. 127 , 312. https://doi.org/10.1037/a0032040 (2013).
Артикул PubMed Google ученый
Соврано, В. А., Ригози, Э. и Валлортигара, Г. Пространственная переориентация с помощью геометрии у шмелей. PLoS ONE 7 , e37449. https: // doi.org / 10.1371 / journal.pone.0037449 (2012).
ADS CAS Статья PubMed PubMed Central Google ученый
Wcislo, W. T. et al. Эволюция ночного поведения потовых пчел, Megalopta genalis и M. ecuadoria (Hymenoptera: Halictidae): бегство от конкурентов и врагов ?. Biol. J. Linn. Soc. 83 , 377–387. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2004.00399.x (2004).
Артикул Google ученый
Смит, А. Р., Капхейм, К. М., Кингвелл, К. Дж. И Висло, У. Т. Разделение полов в одиночных и социальных гнездах факультативно социальной пчелы. Biol. Lett. 15 , 20180740. https://doi.org/10.1098/rsbl.2018.0740 (2019).
Артикул PubMed PubMed Central Google ученый
Гоулсон, Д. Шмели: поведение, экология и сохранение (Oxford University Press, 2010).
Забронировать Google ученый
Капхейм, К. М., Смит, А. Р., Нонакс, П., Висло, В. Т. и Уэйн, Р. К. Основательница полифенизма и истоки эусоциальности у факультативно эусоциальной пчелы Megalopta genalis (Halictidae). Behav. Ecol. Sociobiol. 67 , 331–340. https: // doi.org / 10.1007 / s00265-012-1453-x (2013 г.).
Артикул Google ученый
Фарбах С.Э. Строение грибовидных тел мозга насекомых. Annu. Преподобный Энтомол. 51 , 209–232. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.51.110104.150954 (2006).
CAS Статья PubMed Google ученый
Сейд М. и Юнге Э. Социальная изоляция и развитие мозга у муравьев Camponotus floridanus . Sci. Nat. 906
, 42. https://doi.org/10.1007/s00114-016-1364-1 (2016).CAS Статья Google ученый
Cabirol, A., Brooks, R., Groh, C., Barron, A. B. & Devaud, J.-M. Опыт в раннем взрослом возрасте формирует способности к обучению и количество синаптических бутонов в грибовидных телах медоносных пчел ( Apis mellifera ). ЖЖ. Mem. 24 , 557–562.https://doi.org/10.1101/lm.045492.117 (2017).
CAS Статья PubMed PubMed Central Google ученый
Maleszka, J., Barron, A. B., Helliwell, P. G. & Maleszka, R. Влияние возраста, поведения и социальной среды на пластичность мозга медоносной пчелы. J. Comp. Physiol. А 195 , 733–740. https://doi.org/10.1007/s00359-009-0449-0 (2009).
Артикул Google ученый
Бумсма, Дж. Дж., Баер, Б. и Хайнце, Дж. Эволюция мужских черт у социальных насекомых. Annu. Преподобный Энтомол. 50 , 395–420. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.50.071803.130416 (2005).
CAS Статья PubMed Google ученый
Хайнце, Дж. И Шремпф, А. Старение и размножение социальных насекомых — мини-обзор. Геронтология 54 , 160–167. https: // doi.org / 10.1159 / 000122472 (2008).
Артикул PubMed Google ученый
Hrassnigg, N. & Crailsheim, K. Различия в физиологии трутня и рабочих у медоносных пчел (Apis mellifera). Apidologie 36 , 255–277. https://doi.org/10.1051/apido:2005015 (2005).
Артикул Google ученый
Уилсон Э.О. Общества насекомых (Белкнап, 1971).
Google ученый
Миченер, К. Д. Социальное поведение пчел (издательство Гарвардского университета, 1974).
Google ученый
Херндон, Дж. Д. Исследование использования гнездовых ящиков шмелями и репродуктивного развития самцов шмелей. Дипломная работа. https://doi.org/10.26076/2256-306b (2020).
Алфорд, Д.V. Bumblebees (Дэвис-Пойнтер, 1975).
Google ученый
Вальтерова, И., Мартине, Б., Мичез, Д., Расмонт, П. и Брасеро, Н. Сексуальное влечение: обзор феромонов самцов шмелей. Z. Naturforschung C 74 , 233–250. https://doi.org/10.1515/znc-2019-0003 (2019).
CAS Статья Google ученый
Montgomery, S.Х., Меррилл, Р. М. и Отт, С. Р. Состав мозга бабочек Heliconius, постклюзионный рост и зависимая от опыта пластичность нейропиля. J. Comp. Neurol. 524 , 1747–1769. https://doi.org/10.1002/cne.23993 (2016).
Артикул PubMed Google ученый
Мут, Ф., Триподи, А. Д., Бонилла, Р., Стрэндж, Дж. П. и Леонард, А. С. Половых различий в обучении у диких шмелей нет. Behav.Ecol. https://doi.org/10.1093/beheco/arab013 (2021 г.).
Артикул Google ученый
Капхейм, К. М., Чан, Т.-Й., Смит, А., Висло, В. Т. и Нонакс, П. Онтогенез разделения труда у факультативно эусоциальной пчелы-пота Megalopta genalis . Insectes Soc. 63 , 185–191. https://doi.org/10.1007/s00040-015-0454-y (2016).
Артикул Google ученый
Барроуз, Э. М. Брачное поведение у halictine пчел (Hymenoptera: Halictidae): I, патрулирование и возрастное поведение самцов. Дж. Канс. Энтомол. Soc. 49 , 105–119 (1976).
Google ученый
Snodgrass, R.E. Анатомия медоносной пчелы (Comstock Publishing Associates, 1956).
Google ученый
Харбо, Дж.Р. В «Генетика пчел и пчеловодство», (ред. Риндерер, Т. Э.) 361–387 (Academic Press, 1986).
Глава Google ученый
О’Доннелл, С. Функция доминирования самцов у эусоциальной осы, Mischocyttarus mastigophorus (Hymenoptera: Vespidae). Этология 105 , 273–282. https://doi.org/10.1046/j.1439-0310.1999.00382.x (1999).
Артикул Google ученый
О’Доннелл, С., Фиокка, К. и Конгдон, Р. Анализ социальных сетей доминирования самцов у бумажной осы Mischocyttarus mastigophorus (Hymenoptera: Vespidae). J. Insect Behav. 34 , 106–113. https://doi.org/10.1007/s10905-021-09774-0 (2021 г.).
Артикул Google ученый
Molina, Y. & O’Donnell, S. Самцы демонстрируют новые отношения доминирования и ухода из гнезда в социальной газете оса Mischocyttarus mastigophorus (Hymenoptera: Vespidae). Этология 115 , 738–746. https://doi.org/10.1111/j.1439-0310.2009.01659.x (2009).
Артикул Google ученый
Исмаил, Н., Робинсон, Г. Э. и Фарбах, С. Е. Стимуляция мускариновых рецепторов имитирует зависимую от опыта пластичность в мозге медоносной пчелы. Proc. Natl. Акад. Sci. США 103 , 207–211. https://doi.org/10.1073/pnas.0508318102 (2006).
ADS CAS Статья PubMed Google ученый
Крафт, Н., Спете, Дж., Рёсслер, В. и Гро, С. Нейрональная пластичность чашечки грибовидного тела у рабочих шмелей во время раннего взрослого развития. Dev. Neurobiol. 79 , 287–302. https://doi.org/10.1002/dneu.22678 (2019).
CAS Статья PubMed Google ученый
Риверос А. Дж. И Гроненберг У. Аллометрия мозга и нейронная пластичность у шмелей Bombus occidentalis . Brain Behav. Evol. 75 , 138–148. https://doi.org/10.1159/000306506 (2010).
Артикул PubMed PubMed Central Google ученый
Генрих Б. Экономика шмеля (издательство Гарвардского университета, 2004).
Google ученый
Jaumann, S., Seid, M.A., Simons, M. & Smith, A.R. Доминирование королевы может уменьшить размер тела рабочего гриба у социальной пчелы. Dev. Neurobiol. 79 , 596–607. https://doi.org/10.1002/dneu.22705 (2019).
Артикул PubMed Google ученый
Smith, A. R., Seid, M. A., Jimenez, L. C. & Wcislo, W. T. Социально индуцированное развитие мозга у факультативно эусоциальной потовой пчелы Megalopta genalis (Halictidae). Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 277 , 2157–2163. https://doi.org/10.1098/rspb.2010.0269 (2010).
Артикул Google ученый
Смит, А. Р., Висло, У. Т. и О’Доннелл, С. Преимущества выживания и продуктивности социальных гнезд в потовой пчеле Megalopta genalis (Hymenoptera: Halictidae). Behav. Ecol. Sociobiol. 61 , 1111–1120. https://doi.org/10.1007/s00265-006-0344-4 (2007).
Артикул Google ученый
Уизерс, Г. С., Дей, Н. Ф., Талбот, Э. Ф., Добсон, Х. Э. и Уоллес, С. С. Зависимая от опыта пластичность грибовидных тел одиночной пчелы. Osmia lignaria (Megachilidae). Dev. Neurobiol. 68 , 73–82. https://doi.org/10.1002/dneu.20574 (2008 г.).
Артикул PubMed Google ученый
Хагадорн, М. А., Джонсон, М. М., Смит, А. Р., Сайд, М. А. и Капхейм, К.М. Опыт, но не возраст, связан с объемным расширением грибовидного тела у одиночных щелочных пчел. J. Exp. Биол. https://doi.org/10.1242/jeb.238899 (2021 г.).
Артикул PubMed Google ученый
Cnaani, J., Schmid-Hempel, R. & Schmidt, J.O. Развитие колоний, развитие личинок и воспроизводство рабочих в Bombus impatiens Cresson. Insectes Soc. 49 , 164–170.https://doi.org/10.1007/s00040-002-8297-8 (2002).
Артикул Google ученый
Percie du Sert, N. et al. Руководство 2.0 ARRIVE: Обновленное руководство по отчетности об исследованиях на животных. J Cerebr. Blood F. Met. 40 , 1769–1777. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000410 (2020).
CAS Статья Google ученый
Цукор, К. А., Кент, Д. Т. и Одельберг, С. Дж. Флуоресцентный цельный метод для визуализации трехмерных взаимосвязей в интактном и регенерирующем спинном мозге взрослого тритона. Dev. Дин. 239 , 3048–3057. https://doi.org/10.1002/dvdy.22441 (2010 г.).
Артикул PubMed PubMed Central Google ученый
Fiala, J. C. Reconstruct: бесплатный редактор для серийной секционной микроскопии. Дж.Microsc. 218 , 52–61. https://doi.org/10.1111/j.1365-2818.2005.01466.x (2005).
MathSciNet CAS Статья PubMed Google ученый
Fox, J. & Weisberg, S. R Companion to Applied Regression 3rd edn. (Мудрец, 2019).
Google ученый
Венейблс, В. Н. и Рипли, Б. Д. Современная прикладная статистика с S 4-е изд.(Springer, 2002).
Забронировать Google ученый
Torchiano, M. Effsize — Пакет для эффективного вычисления размера эффекта v. 0.8.1. https://doi.org/10.5281/zenodo.196082 (2016).
Hagadorn, M. A. et al. Данные из: Возрастное увеличение грибовидного тела у самцов потовых пчел и шмелей. Дриада . https://doi.org/10.5061/dryad.sj3tx964p (2021 г.).
Артикул Google ученый
Потеря социальности сопровождается уменьшением нервных инвестиций в объем тела грибов у потовой пчелы Augochlora Pura (Hymenoptera: Halictidae) | Анналы Энтомологического общества Америки
Аннотация
Было предсказано, что социальное поведение будет отбираться для увеличения нейронных инвестиций (гипотеза социального мозга), а также для отбора для снижения нейронных инвестиций (гипотеза распределенного познания).Здесь мы используем двух родственных пчел, социальную Augochlorella aurata (Smith) (Hymenoptera: Halictidae) и родственную Augochlora pura (Say), которая потеряла социальное поведение, чтобы проверить противоположные предсказания этих двух гипотез в этих таксоны. Мы измерили объем чашечек грибовидного тела (МБ), области мозга, которая, как было показано в предыдущих исследованиях, важна для познания, а также зрительных и антенных долей. Мы сравнили самок на стадии основательницы гнезда, когда оба вида живут по одиночке, чтобы на развитие мозга не влияли социальные взаимодействия.Мы показываем, что потеря социальности сопровождалась потерей относительных нейронных инвестиций в чашечки МБ. Это согласуется с предсказаниями гипотезы социального мозга. Размер яичника не коррелировал с объемом чашечки МБ. Это первое исследование, демонстрирующее изменения в эволюции мозаичного мозга в ответ на потерю социальности.
Из-за своего разнообразия обществ социальные насекомые являются отличными субъектами для понимания того, как социальное поведение влияет на эволюцию мозга (обзор в Lihoreau et al.2012, Фаррис 2016, О’Доннелл и Булва 2017, Годфри и Гроненберг 2019). «Гипотеза социального мозга» утверждает, что сложности социальных взаимодействий приводят к увеличению нейронных инвестиций в познание (Dunbar 1992, 2009; Dunbar and Schultz 2007; но см. DeCasien et al. 2017; Kverková et al. 2018). Применяя гипотезу социального мозга к перепончатокрылым (пчелам, муравьям и осам), Гроненберг и Риверос (2009) предсказали, что на начальных этапах социальной эволюции, характеризующейся небольшими группами, когнитивный спрос будет возрастать, поскольку отдельные люди должны бороться с те же проблемы, что и у одиночных видов, в дополнение к сложностям социальных взаимодействий.Однако у видов с более крупными колониями со специализированным разделением труда когнитивный спрос будет снижаться, так как каждый человек должен будет выполнять только подмножество задач (Gronenberg and Riveros 2009, Riveros et al.2012, Godfrey and Gronenberg 2019).
Область мозга насекомых, которая получила наибольшее внимание при изучении эволюции мозга социальных насекомых, — это грибовидные тела (МБ), которые представляют собой парные нейропилы, участвующие в обучении, памяти и сенсорной интеграции (Fahrbach 2006).Эволюционное происхождение сложных МБ у перепончатокрылых, по-видимому, было обусловлено потребностями в кормлении хозяина, которые возникли с эволюцией паразитоидных ос, которая предшествовала эволюции гнездового поведения и социальности остроконечных перепончатокрылых (Farris and Schulmeister 2011, Farris 2016 ). Однако недавние внутривидовые сравнения социальных насекомых показывают, что, хотя эволюционное происхождение больших МБ может предшествовать социальности, различия в социальном поведении все же могут приводить к различиям в инвестициях в МБ.Например, различия в объеме МБ, связанные со статусом доминирования внутри социальных видов, демонстрируют социальное влияние на размер МБ (Molina et al., 2007, 2008; O’Donnell et al., 2008, 2017; Smith et al., 2010; Rehan et al. 2015; Jaumann et al.2019; Pahlke et al.2019). Прямая проверка того, приводит ли социальное поведение к увеличению инвестиций в БМ по сравнению с одиночным проживанием, должна сравнить тесно связанные социальные и одиночные виды. Хотя во многих исследованиях сравнивали МБ отдельных видов социальных насекомых (обзор в Fahrbach 2006, Lihoreau et al.2012, Farris 2016, O’Donnell and Boulva 2017, Godfrey and Gronenberg 2019), на сегодняшний день только одно исследование напрямую сравнивало социальную группу (бумажные осы, Vespidae, Polistinae) с наиболее близкородственным одиночным подсемейством (осы-гончары, Vespidae , Eumeninae) (О’Доннелл и др., 2015). О’Доннелл и др. (2015) обнаружили паттерн, противоположный предсказанному гипотезой социального мозга: у одиночных гончарных ос были большие МБ, чем у социальных бумажных ос, хотя различия не были статистически значимыми после учета филогении, поскольку их выборка включала только одно эволюционное происхождение социальности. .О’Доннелл и др. (2015) предположили, что социальным видам выгодно «распределенное познание» (Zhang and Norman 1994): распространение когнитивных усилий в группе посредством сотрудничества и специализации задач. О’Доннелл и др. (2015) утверждали, что когнитивные преимущества специализации задачи присутствовали даже в небольших социальных группах, а не только в более крупных социальных колониях насекомых с более специализированным разделением труда, и что, поскольку ранние сообщества насекомых были семейными группами, родственный отбор уменьшал конфликт, связанный с социальность.Поскольку нервная ткань стоит дорого (Niven and Laughlin 2008), следует выбирать социальных насекомых, чтобы уменьшить размер МБ, если это не необходимо из-за распределенного познания.
Сложным фактором при сравнении МБ социальных и одиночных насекомых является то, что на размер МБ могут влиять сами социальные взаимодействия, а также общий опыт поиска пищи. У Drosophila , выращенных в группах, МБ больше, чем у муравьев, выращенных в одиночку (Heisenberg et al. 1995), а у муравьев Camponotus , выращенных изолированно, МБ меньше, чем у муравьев, оставленных в гнезде (Seid and Junge, 2016).МБ также могут демонстрировать зависящую от опыта пластичность, увеличиваясь в объеме в зависимости от опыта кормодобывания (Withers et al. 1993, 1995, 2008; Gronenberg et al. 1996; Farris et al. 2001; Kuhn-Buhlman and Wehner 2006; Maleszka et al. 2009; Молина и О’Доннелл 2008; Сейд и Венер 2008; Стиб и др. 2010; Джонс и др. 2013; Амадор-Варгас и др. 2015; Рехан и др. 2015).
Здесь мы используем эволюционную потерю социальности, чтобы проверить, есть ли разница в размере чашечек МБ, области мозга, которая, как было обнаружено, различается у социальных и одиночных бумажных ос (O’Donnell et al.2015), между социальным видом и его производным одиночным родственником. Мы используем социальную пчелу, Augochlorella aurata , и близкородственный симпатрический одиночный вид из ее сестринского рода (Goncalves, 2016) Augochlora pura, , чтобы проверить, согласуются ли различия между этими таксонами с противоположными предсказаниями социального мозга или гипотезы распределенного познания. Augochlora pura и Augochlorella aurata имеют общего социального предка, но A.pura утратила социальность (Stockhammer 1966, Ordway 1966, Mueller 1996, Danforth and Eickwort 1997, Dalmazzo and Roig-Alsina 2015). Мы сравнили эти два вида на стадии основательницы гнезда в начале лета, когда оба они ведут одиночный образ жизни, поскольку рабочие A. aurata еще не замкнулись. В это время одинокие основательницы обоих видов собирают пищу, чтобы обеспечить свое первое поколение потомства (Ordway 1966, Mueller 1996). Это гарантирует, что любые различия в нейронных инвестициях не являются реакцией на различия в опыте поиска пищи или взаимодействиях, которые A.aurata queen с рабочими. Таким образом, различия в инвестициях в БМ должны отражать видовые различия, а не опыт взрослых особей. Гипотеза социального мозга предсказывает, что социальный вид, A. aurata, , должен иметь более крупные чашечки МБ, чем одиночный A. pura, , тогда как гипотеза распределенного познания предсказывает, что потеря социальности у A. pura будет сопровождаться увеличением объема чашечки МБ. Это первое исследование, в котором проверяется, влияет ли потеря социальности на нейронные инвестиции, и первое, в котором сравниваются нейронные инвестиции в социальные и одиночные виды до того, как индивиды становятся частью социальной группы.
Материалы и методы
История жизни исследуемых видов
Augochlorella aurata (= A. striata ) и Augochlora pura — оба симпатичные собиратели широкого профиля в восточной части Соединенных Штатов. Самки закладывают гнезда в конце весны и начале лета после выхода из зимней диапаузы (Ordway 1966, Stockhammer 1966, Mueller 1996). У обоих видов самки-основательницы дают первое потомство.Первый выводок дочерей A. aurata остаются в гнезде как непродуктивные рабочие (в среднем четыре рабочих; Mueller, 1991) с неразвитыми яичниками, тогда как потомков A. pura расселяются и закладывают собственные гнезда. Augochlorella aurata маток не покидают гнездо на поиски корма после того, как вылупились рабочие; таким образом, A. aurata , пойманные на цветках с увеличенными репродуктивными яичниками, представляют собой основательниц, чье (рабочее) потомство еще не созрело (Mueller 1996).Помимо социального поведения, единственное заметное различие в их экологии заключается в том, что A. pura выкапывают гнезда в гнилой древесине упавших бревен, тогда как A. aurata выкапывают гнезда в земле.
Коллекции
Мы собрали по семь женщин-основательниц, каждая из A. pura и A. aurata , собирающих пищу на цветках в Монтгомери, штат Мэриленд, Фэрфакс, штат Вирджиния, и Вашингтоне, округ Колумбия, с 4 по 14 июня 2017 г .; одна особь A. pura была собрана 29 июня 2017 г. и с 12 апреля по 15 июня 2018 г.Мы немедленно поместили пчел в 4% параформальдегид в фосфатно-солевом буфере (PBS) и хранили их при 4 ° C до определения вида. Мы измерили размер яичников, потому что он коррелировал с объемом МБ в некоторых предыдущих исследованиях (Molina et al. 2007, Rehan et al. 2015). Мы отсекли тергиты, чтобы сфотографировать яичники дорсально при 10-кратном увеличении. Мы измерили размер яичников, отслеживая контур их фотографии с помощью программного обеспечения ImageJ, следуя указаниям Smith et al. (2010). Мы использовали ширину головы, измеренную цифровым штангенциркулем, как меру размера тела.
Анализ мозга
Головные капсулы препарировали в PBS для удаления мозга и фиксировали в 4% PFA. Затем мозг помещали в постфикс глутаральдегида (2%) и дегидратировали в серии промывок этанолом. Мозг помещали в метилсалицилат и визуализировали с автофлуоресценцией согласно McKenzie et al. (2016) с использованием лазерного конфокального микроскопа Olympus Fluoview FV1000 при 10-кратном увеличении (рис.1). Для визуализации мозга использовался 405-нм лазер для увеличения контраста (показан синим) и 488-нм (зеленый) для автофлуоресценции глутаральдегида.Изображения были оптически разделены на 4,27 мкм до тех пор, пока весь мозг не был визуализирован последовательно. Программное обеспечение Reconstruct на базе ПК использовалось для количественной оценки объемов чашечек MB, зрительных долей (OL), антенных долей (AL) и всего мозга путем отслеживания одной стороны каждого мозга и экстраполяции общих объемов для каждого отдела мозга (Fiala 2005). Все трассировки выполнены МАС.
Рис. 1.
Конфокальное изображение Augochlora pura (слева) и Augochlorella aurata (справа), показывающее области мозга, используемые для анализа, зрительные доли, чашечки AL и MB.Масштабные линейки = 200 мкм. Для визуализации мозга использовался лазер 405 нм для усиления контраста (показан синим) и лазер 488 нм (показан зеленым) для автофлуоресценции глутаральдегида.
Рис. 1.
Конфокальное изображение Augochlora pura (слева) и Augochlorella aurata (справа), показывающее области мозга, используемые для анализа, зрительные доли, чашечки AL и MB. Масштабные линейки = 200 мкм. Для визуализации мозга использовался лазер 405 нм для усиления контраста (показан синим) и лазер 488 нм (показан зеленым) для автофлуоресценции глутаральдегида.
Мы измерили объемы для всего мозга, чашечек МБ, ПР (включая пластинку и мозговой слой) и AL. Мы рассчитали отношения для каждой подобласти мозга по отношению ко всему мозгу, чтобы сравнить нейронные инвестиции. Чтобы проверить, различается ли размер мозга по отношению к размеру тела у разных видов, мы стандартизировали индивидуальный объем всего мозга по размеру индивидуального тела, рассчитав поправочный коэффициент, который применялся к каждой пчеле: средний размер тела всех пчел в исследовании, деленный на размер тела индивидуума. .Затем этот поправочный коэффициент был умножен на объем мозга каждой пчелы для расчета всего объема мозга с поправкой на размер (Jaumann et al.2019). Мы использовали независимые образцы t -тест с равными отклонениями, не предполагаемыми для сравнения двух видов; все переменные соответствуют нормальному распределению с тестом Шапиро – Уилка P -значения> 0,05.
Результаты
Морфологические измерения
Augochlorella pura (средняя ширина головы ± SD = 2.26 ± 0,17 мм) были больше, чем A. aurata (2,04 ± 0,08 мм; t 8,41 = 3,00, P = 0,016; рис. 2а). Средний размер завязи не различается между видами ( A. pura: 0,59 ± 0,34 мм 2 , A. aurata: 0,85 ± 0,33 мм 2 , t 11,97 = 1,45, P = 0,172; рис. 2b), а также не коррелировал с размером тела у разных видов ( r = 0,30, n = 14, P = 0.30) или внутри вида ( A. aurata: r = −0,63, n = 7, P = 0,13; A. pura: r = 0,18, n = 7, P = 0,71 ).
Рис. 2.
Данные морфологии пчел в нашем исследовании, включая ширину головы (a), площадь яичников (b), весь объем мозга (c), объем чашечек MB (d), объем зрительных долей, (e) и объем AL (f). Заполненные коробки представляют Augochlorella aurata, открытых коробок Augochlora pura. Открытые кружки — отдельные точки данных. Верхняя и нижняя границы прямоугольников — это один межквартильный диапазон (IQR) выше и ниже медианы. Планки погрешностей представляют данные в пределах 1,5 (IQR) от среднего значения. Звездочки указывают на статистически значимые различия P <0,05 (*) или P <0,01 (**).
Рис. 2.
Данные морфологии пчел в нашем исследовании, включая ширину головы (a), площадь яичников (b), весь объем мозга (c), объем чашечек MB (d), объем зрительных долей, (e ) и объем AL (f).Заполненные коробки представляют Augochlorella aurata, открытых коробок Augochlora pura. Открытые кружки — отдельные точки данных. Верхняя и нижняя границы прямоугольников — это один межквартильный диапазон (IQR) выше и ниже медианы. Планки погрешностей представляют данные в пределах 1,5 (IQR) от среднего значения. Звездочки указывают на статистически значимые различия P <0,05 (*) или P <0,01 (**).
Измерения мозга
Без учета размеров тела более крупный вид — A.pura , имел больший мозг, чем A. aurata ( A. pura: 0,22 ± 0,03 мм 3 , A. aurata: 0,17 ± 0,03 мм 3 , t 11,63 = 3,41, P = 0,005; рис. 2в), хотя объем чашечки МБ не отличался ( A. pura: 0,012 ± 0,001 мм 3 , A. aurata: 0,014 ± 0,003 мм 3 , t 7,69 = 1,53, P = 0,165; рис. 2г). И AL, и OL были больше в A.pura , но разница в OL не была значимой (AL: A. pura: 0,007 ± 0,001 мм 3 , A. aurata: 0,005 ± 0,001 мм 3 , t 10,74 = 4,07 , P = 0,002; OL :: A. pura: 0,042 ± 0,005 мм 3 , A. aurata: 0,034 ± 0,008 мм 3 , t 11,14 = 2,163, P = 0,053; рис. 2д, е).
Весь объем мозга с поправкой на размер тела был больше у одиночной A.pura , чем социальный A. aurata , но незначительно ( A. pura: 0,206 ± 0,04 мм 3 , A. aurata: 0,172 ± 0,024 мм 3 , t 9,90 = 1,92, P = 0,084; рис. 3г). Augochlorella aurata показал больше инвестиций в чашечки MB, чем A. pura ( A. aurata MB чашек: соотношение всего мозга = 0,080 ± 0,008, A. pura = 0,053 ± 0,006; t 11.14 = 6,88, P <0,001; Рис. 3а). У всех особей A. aurata чашечки МБ были больше по сравнению с объемом всего мозга, чем у всех особей A. pura . Соотношение AL: объем всего мозга не различалось у разных видов ( A. aurata = 0,028 ± 0,008, A. pura = 0,033 ± 0,005; t 10,93 = 1,62, P = 0,133; рис. . 3b). Соотношение OL: весь объем мозга также не различается у разных видов ( A.aurata = 0,204 ± 0,056, A. pura = 0,189 ± 0,019; т 7,34 = 1,62, P = 0,538; Рис. 3в). Ни размер тела, ни размер яичника не коррелировали ни с одним из соотношений нейропиль: весь мозг ни у одного из двух видов.
Рис. 3.
Отношение чашечек МБ к объему всего мозга (a), AL к объему всего мозга (b) и OL к объему всего мозга (c) для социальных видов Augochlorella aurata (закрашенные прямоугольники) и одиночный вид Augochlora pura (открытые ящики).На панели (d) показан весь объем мозга с поправкой на размер тела (SC) для каждого вида. Открытые кружки — отдельные точки данных. Верхняя и нижняя границы прямоугольников — это один межквартильный диапазон (IQR) выше и ниже медианы. Планки погрешностей представляют данные в пределах 1,5 (IQR) от медианы. Звездочки (**) указывают на статистически значимые различия P <0,01.
Рис. 3.
Отношение чашечек МБ к объему всего мозга (a), AL к объему всего мозга (b) и OL к объему всего мозга (c) для социальных видов Augochlorella aurata (закрашенные прямоугольники) и одиночный вид Augochlora pura (открытые ящики).На панели (d) показан весь объем мозга с поправкой на размер тела (SC) для каждого вида. Открытые кружки — отдельные точки данных. Верхняя и нижняя границы прямоугольников — это один межквартильный диапазон (IQR) выше и ниже медианы. Планки погрешностей представляют данные в пределах 1,5 (IQR) от медианы. Звездочки (**) указывают на статистически значимые различия P <0,01.
Обсуждение
Здесь мы показываем, что социальный вид, A. aurata, имеет более крупные чашечки МБ по сравнению с размером мозга, чем близкородственный A.aurata, , утратившая социальность. Это согласуется с предсказаниями гипотезы социального мозга. Эти различия в мозге не являются результатом различий в социальном опыте, потому что все люди были одиноки в то время, когда их собирали, что предполагает, что различия в размере чашечки МБ отражают видоспецифичные модели нейронных инвестиций. Это согласуется с предыдущими исследованиями социально полиморфных пчел (тех, которые могут гнездиться социально и одиночно), которые также обнаружили меньший относительный размер чашечки МБ у одиночных репродуктивных особей по сравнению с социальными матками, но они не учитывали потенциальные эффекты социальных взаимодействий на размер МБ ( Smith et al.2010, Рехан и др. 2015; но см. Jaumann et al. 2019).
Наши результаты измерения объема чашечки MB показывают противоположную тенденцию, поскольку это единственное другое исследование, которое напрямую сравнивает социальные виды с близкородственными одиночными видами (O’Donnell et al. 2015). Это может быть связано с небольшим размером колоний A. aurata , как утверждают O’Donnell et al. (2015) изучали ос с колониями из 20-4000 рабочих, что даже на нижнем уровне значительно больше, чем типичная колония A. aurata , состоящая из царицы и примерно четырех рабочих (Mueller et al.1991). Возможно, преимущества распределенного познания не проявятся, пока размер колонии не станет больше. Кроме того, как наше исследование, так и O’Donnell et al. (2015) исследовали только один эволюционный переход от одиночного поведения к социальному. Требуются сравнения множественных переходов, прежде чем станет ясно, существует ли общая модель больших или меньших инвестиций БМ в социальные виды. Пчелы-галиктиды демонстрируют множественные эволюционные достижения и особенно утрату социальности (Wcislo and Danforth 1997; Danforth et al.1999, 2002; Данфорт 2003; Гиббс и др. 2012) среди видов, которые в остальном в целом экологически схожи. Дальнейшие исследования размера МБ во время этих множественных переходов могут выявить, связано ли социальное поведение в целом с увеличением или уменьшением нейронных инвестиций в МБ, или же различия являются результатом факторов, специфичных для происхождения, не связанных с социальным поведением.
Благодарности
Кристофер Дэй и Стефани Кир помогли с конфокальной микроскопией.Эта работа была поддержана грантом Национального научного фонда № 17-1028536545, предоставленным А. Р. С. и М. А. С. С. П. при поддержке Фонда семьи Харлан и Вашингтонского полевого клуба биологов.
Цитированные источники
Amador-Vargas
,S.
,W.
Gronenberg
,W. T.
Wcislo
иU.
Mueller
.2015
.Специализация и размер группы: мозг и поведенческие корреляты размера колонии у муравьев без морфологических каст
.Proc. Биол. Sci
.282
:20142502
.Dalmazzo
,M.
иA.
Roig-Alsina
.2015
.Социальная биология Augochlora (Augochlora) phoemonoe (Hymenoptera, Halictidae), выращиваемых в лабораторных гнездах
.Насекомые Soc
.62
:315
—323
.Данфорт
,Б. N
.2002
.Эволюция социальности в примитивно эусоциальном происхождении пчел
.Proc. Natl. Акад. Sci. США
.99
:286
—290
.Danforth
,B. N.
иG. C.
Eickwort
.1997
.Эволюция социального поведения у пчел с августом хлорного пота (Hymenoptera: Halictidae) на основе филогенетического анализа родов,
стр.270
—292
. InJ. C.
Choe
иB.J.
Crespi
(ред.),Социальное поведение насекомых и паукообразных
.Cambridge University Press
,Кембридж, Великобритания
.Danforth
,B. N.
,H.
Sauquet
иL.
Packer
.1999
.Филогения пчелиного рода Halictus (Hymenoptera: Halictidae) на основе экономичных и вероятностных анализов ядерных данных последовательности EF-1alpha
.Мол. Филогенет. Evol
.13
:605
—618
.Danforth
,B. N.
,L.
Conway
иS.
Ji
.2003
.Филогения эусоциальности Lasioglossum показывает множественные потери эусоциальности в пределах примитивно эусоциальной клады пчел (Hymenoptera: Halictidae)
.Syst. Биол
.52
:23
—36
.DeCasien
,A.R.
,S. A.
Williams
иJ. P.
Higham
.2017
.Размер мозга приматов определяется диетой, но не социальностью
.Nat. Ecol. Evol
.1
:0112
.Данбар
,Р. I
.1992
.Размер неокортекса как ограничение размера группы у приматов
.J. Hum. Evol
.22
:469
—493
.Данбар
,р.Я
.2009
.Гипотеза социального мозга и ее значение для социальной эволюции
.Ann. Гм. Биол
.36
:562
—572
.Данбар
,Р. I.
иС.
Шульц
.2007
.Понимание эволюции мозга приматов
.Philos. Пер. R. Soc. Лондон. B. Biol. Sci
.362
:649
—658
.Фарбах
,S.E
.2006
.Строение грибовидных тел мозга насекомых
.Annu. Ред. Энтомол
.51
:209
—232
.Фаррис
,S. M
.2016
.Общества насекомых и социальный мозг
.Curr. Opin. Наука о насекомых
.15
:1
—8
.Farris
,S. M.
иS.
Schulmeister
.2011
.Паразитоид
,не социальность
,связан с эволюцией сложных грибовидных тел в мозге перепончатокрылых насекомых
.Proc. Биол. Sci
.278
:940
—951
.Farris
,S. M.
,G. E.
Robinson
иS. E.
Fahrbach
.2001
.Возрастной рост внутренних нейронов в грибовидных телах взрослой рабочей пчелы
.Дж. Neurosci
.21
:6395
—6404
.Фиала
,Дж. С
.2005
.Reconstruct: бесплатный редактор для серийной секционной микроскопии
.J. Microsc
.218
:52
—61
.Gibbs
,J.
,S. G.
Brady
,K.
Kanda
иB. N.
Danforth
.2012
.Филогения halictine пчел подтверждает общее происхождение эусоциальности для Halictus и Lasioglossum ( Apoidea: Anthophila: Halictidae)
.Мол. Филогенет. Evol
.65
:926
—939
.Годфри
,R. K.
иW.
Gronenberg
.2019
.Эволюция мозга социальных насекомых: отстаивание сравнительного подхода
.J. Compar. Physiol.А
205
:13
—32
.Goncalves
,R. B
.2016
.Молекулярная и морфологическая филогения современных Augochlorini (Hymenoptera, Apoidea) с комментариями по значениям для биогеографии
.Syst. Энтомол
.41
:430
—440
.Gronenberg
,W.
иA. J.
Riveros
.2009
.Социальный мозг и поведение: прошлое и настоящее. Организация сообществ насекомых: от генома к социокомплексу
.Издательство Гарвардского университета
,Кембридж, Массачусетс
, стр.377
—401
.Gronenberg
,W.
,S.
Heeren
иB.
HöLldobler
.1996
.Возрастные и связанные с задачами морфологические изменения мозга и грибовидных тел муравья Camponotus floridanus
.J. Exp. Биол
.199
:2011
—2019
.Heisenberg
,M.
,M.
Heusipp
иC.
Wanke
.1995
.Структурная пластичность мозга Drosophila
.Дж. Neurosci
.15
:1951
—1960
.Jaumann
,S.
,M. A.
Seid
,M.
Simons
иA. R.
Smith
.2019
.Доминирование королевы может уменьшить размер тела рабочего гриба социальной пчелы
.Dev. Нейробиол
.79
:596
—607
.Джонс
,Б. М.
,А. С.
Леонард
,Д. Р.
Папай
иВ.
Гроненберг
.2013
.Пластичность мозга рабочего шмеля в зависимости от возраста и среды выращивания
.Мозг. Behav. Evol
.82
:250
—261
.Kühn-Bühlmann
,S.
иR.
Wehner
.2006
.Зависящие от возраста и связанные с задачей изменения объема грибовидных тел зрительно управляемых пустынных муравьев, Cataglyphis bicolor
.Дж. Нейробиол
.66
:511
—521
.Кверкова
,к.
,т.
Bělíková
,S.
Olkowicz
,Z.
Pavelková
,MJ
O’Riain
,R.
Šumbera
,Bennett
иP.
Němec
.2018
.Социальность не является движущей силой эволюции большого мозга у эусоциальных африканских землекопов
.Sci. Репу
.8
:9203
.Lihoreau
,M.
,T.
Latty
иL.
Chittka
.2012
.Исследование гипотезы социального мозга у насекомых
.Фронт. Physiol
.3
:442
.Maleszka
,J.
,A. B.
Barron
,P. G.
Helliwell
иR.
Maleszka
.2009
.Влияние возраста
, поведенияи социальной среды на пластичность мозга медоносной пчелы
.J. Comp. Physiol. А. Нейроэтол. Sens. Neural. Behav. Physiol
.195
:733
—740
.McKenzie
,S. K.
,I.
Fetter-Pruneda
,V.
Ruta
иD. J.
Kronauer
.2016
.Транскриптомика и нейроанатомия клонального муравья-рейдера вовлекают расширенную кладу пахучих рецепторов в химическую коммуникацию
.Proc. Natl. Акад. Sci. США
.113
:14091
—14096
.Molina
,Y.
иS.
O’Donnell
.2007
.Объем грибовидного тела связан с социальной агрессией и развитием яичников у бумажных отходов Polistes instabilis
.Мозг. Behav. Evol
.70
:137
—144
.Molina
,Y.
иS.
О’Доннелл
.2008
.Возраст
, пол, пол
,и пластичность тела гриба, связанная с доминированием в бумажной обмазке Mischocyttarus mastigophorus
.Dev. Нейробиол
.68
:950
—959
.Мюллер
,U. G
.1991
.Гаплодиплоидия и эволюция факультативных соотношений полов у примитивных эусоциальных пчел
.Наука
.254
:442
—444
.Мюллер
,U. G
.1996
.История жизни и социальная эволюция примитивной эусоциальной пчелы Augochlorella striata (Hymenoptera: Halictidae)
.Дж. Канс. Энтомол. Soc
.69
:116
—138
.Niven
,J. E.
иS. B.
Laughlin
.2008
.Ограничение энергии как избирательное давление на эволюцию сенсорных систем
.J. Exp. Биол
.211
:1792
—1804
.O’Donnell
,S.
иS.
Bulova
.2017
.Развитие и эволюция аллометрии мозга ос (Vespidae): размеры, экология и социальность
.Текущее мнение в науке о насекомых
.22
:54
—61
.О’Доннелл
,С.
,Н.
Донлан
иТ.
Джонс
.2007
.Различия в строении грибовидного тела у бумажной осы, связанные с развитием и доминированием Mischocyttarus mastigophorus
.Dev. Нейробиол
.67
:39
—46
.O’Donnell
,S.
,S. J.
Bulova
,S.
DeLeon
,P.
Khodak
,S.
Miller
иMiller
, andS.
Зульгер
.2015
.Распределенное познание и социальный мозг: сокращение инвестиций в грибовидные тела сопровождало происхождение социальности ос (Hymenoptera: Vespidae)
.Proc. Биол. Sci
.282
:10.1098 / rspb.2015.0791
.O’Donnell
,S.
,S. J.
Bulova
,S.
DeLeon
,M.
Barrett
иK.
Fiocca
.2017
.Кастовые различия грибовидных тел бумажных ос-основателей роя: последствия для пластичности мозга и эволюции мозга (Vespidae, Epiponini)
.Behav. Ecol. Социобиол
.71
:116
.Ordway
,E
.1966
.Биономика Augochlorella striata и A. persimilis в восточной части Канзаса (Hymenoptera: Halictidae)
.Дж. Канс. Энтомол.Soc
.39
:270
—313
.Pahlke
,S.
,S.
Jaumann
,M.A.
Seid
иA.R.
Smith
.2019
.Различия в мозге между социальными кастами предшествуют формированию группы у примитивно эусоциальной пчелы
.Naturwissenschaften
.106
:49
.Рехан
,С. М.
,С.J.
Bulova
иS.
O’Donnell
.2015
.Кумулятивные эффекты кормового поведения и социального доминирования на развитие мозга факультативно социальной пчелы ( Ceratina australensis )
.Мозг. Behav. Evol
.85
:117
—124
.Riveros
,A. J.
,M. A.
Seid
иW. T.
Wcislo
.2012
.Эволюция размера мозга в классовых сообществах грибовидных муравьев (Attini)
.Anim. Поведение
.83
:1043
—1049
.Seid
,M.A.
иE.
Junge
.2016
.Социальная изоляция и развитие мозга муравья Camponotus floridanus
.Sci. Nat
.103
:1
—6
.Сейд
,М.A.
иR.
Wehner
.2008
.Ультраструктура и синаптические различия бутонов проекционных нейронов между губной и воротниковой областями грибовидных тел муравья
,Cataglyphis albicans
.J. Comp. Neurol
.507
:1102
—1108
.Smith
,A. R.
,M. A.
Seid
,L. C.
Jiménez
иW.Т.
Wcislo
.2010
.Социально индуцированное развитие мозга у факультативно эусоциальной потовой пчелы Megalopta genalis (Halictidae)
.Proc. Биол. Sci
.277
:2157
—2163
.Stieb
,S. M.
,T. S.
Muenz
,R.
Wehner
иW.
Rössler
.2010
.Визуальный опыт и возраст влияют на синаптическую организацию грибовидных тел пустынного муравья Cataglyphis fortis
.Dev. Нейробиол
.70
:408
—423
.Stockhammer
,К. А
.1966
.Гнездовые привычки и жизненный цикл потовой пчелы, Augochlora pura (Hymenoptera: Halictidae)
.Дж. Канс. Энтомол. Soc
.39
:157
—192
.Холка
,G. S.
,N. F.
День
,E. F.
Talbot
,H.E.
Dobson
иC. S.
Wallace
.2008
.Зависимая от опыта пластичность грибовидных тел одиночной пчелы Osmia lignaria
.Devol. Нейробиол
.73
—82
.Withers
,G. S.
,S. E.
Fahrbach
иG. E.
Robinson
.1993
.Селективная нейроанатомическая пластичность и разделение труда у медоносной пчелы
.Природа
.364
:68: 238
—240
.Withers
,G. S.
,S. E.
Fahrbach
иG. E.
Robinson
.1995
.Влияние опыта и ювенильного гормона на организацию грибовидных тел медоносных пчел
.Дж. Нейробиол
.26
:130
—144
.Чжан
,J.
иD.А.
Норман
.1994
.Представления в распределенных когнитивных задачах
.Cogn. Sci
.18
:87
—122
.© Автор (ы) 2020. Опубликовано Oxford University Press от имени Энтомологического общества Америки.